Нулевая мутация Teosinte Branched-B1 увеличивает кущение твердой пшеницы, повышая урожайность зерна в определенных условиях
«A Teosinte Branched-B1 null mutation increases durum wheat tillering, increasing grain yield in certain environments» из журнала Crop Science (2025)
Цитирование: Caleb O. Hale, McKenna M. Volkman, John M. Martin, Andrew C. Hogg, Michael J. Giroux
Аннотация
Пшеница (Triticum spp.) – это выносливая, засухоустойчивая культура, хорошо приспособленная к суровым условиям, таким как Северные Великие равнины. В регионах с более высоким уровнем осадков или орошением может быть предпочтительным плотно посаженный, высокобиомассный идеотип культуры. Однако в условиях засушливого климата с переменчивой погодой посевы производятся с меньшей плотностью, и линии с повышенным потенциалом кущения могут повысить урожайность. Генотипы, устойчивые к засухе и обладающие более высоким потенциалом кущения, могут обеспечить урожай в неблагоприятные годы и максимизировать урожайность в благоприятных условиях. Больший потенциал кущения позволяет растениям эффективно использовать своевременные осадки. Teosinte Branched-1 (TB1) – это транскрипционный фактор, регулирующий рост пазушных меристем у пшеницы. В данном исследовании изучается его влияние на кущение, морфологию зрелых соцветий и их воздействие на урожай зерна у твердой пшеницы (Triticum turgidum L. subsp. durum). Снижение функции TB1 за счет нонсенс-мутаций в одном гомеологе может повысить потенциал кущения, увеличивая урожайность в благоприятных условиях. Варианты TB1 анализировались в популяциях почти изогенных линий в течение 3 лет в пяти различных условиях Монтаны. Линии с мутациями в обоих гомеологах TB1 имели на 20% больше продуктивных побегов, но в некоторых условиях демонстрировали снижение урожайности зерна из-за уменьшения размера колоса. Генотипы, содержащие только нонсенс-мутацию tb-B1-W341*, показали увеличение урожайности зерна до 20% в условиях оптимального количества осадков в середине сезона и не уступали по урожайности генотипам дикого типа в других условиях. Интеграция аллеля TB-B1 с нонсенс-мутацией в программы селекции твердой пшеницы может быть полезной для увеличения количества продуктивных побегов и потенциала урожайности.
Ключевые идеи
Простой язык
Это исследование посвящено пшенице – культуре, устойчивой к засухе. В регионах с большим количеством осадков или орошением плотная посадка пшеницы может быть выгодной. Однако в засушливых районах с нестабильной погодой пшеница должна быть более гибкой для поддержания высокой урожайности. Исследование сосредоточено на гене Teosinte Branched-1 (TB1), который влияет на образование дополнительных стеблей (побегов) у пшеницы. Снижение функции TB1 позволяет пшенице формировать больше побегов, что способствует увеличению урожайности зерна в благоприятных условиях. В ходе исследования различные варианты TB1 тестировались у твердой пшеницы в течение 3 лет в Монтане. Результаты показали, что пшеница с мутациями в обоих генах TB1 имела больше побегов, но иногда давала меньший урожай зерна. Однако пшеница с определенной мутацией TB1 (tb-B1-W341*) демонстрировала увеличение урожайности до 20% при хороших осадках без значительных потерь в других условиях. Включение этой мутации в селекционные программы может улучшить урожайность пшеницы.
Сокращения
1 Введение
Пшеница (Triticum spp.) – важный компонент рациона человека во всем мире. Это культура прохладного сезона с яровыми и озимыми формами роста, способная давать урожай зерна даже в условиях засухи. Эти характеристики делают ее основным выбором для выращивания в суровых климатических условиях с преимущественно богарным (неорошаемым) земледелием, таких как Северные Великие равнины США. Твердая пшеница (Triticum turgidum L. subsp. durum) – тетраплоидный вид пшеницы, выращиваемый в основном для производства семолины, используемой в производстве макарон. Северные Великие равнины – основной регион выращивания твердой пшеницы в Северной Америке, где производство сосредоточено в Монтане, Северной Дакоте, Саскачеване и Альберте, с общим объемом 7,7 млн метрических тонн в 2024 году, что составляет почти четверть мирового производства твердой пшеницы (AAFC, 2024; Peterson, 2024; USDA, 2024). Данное исследование проводилось на тетраплоидной твердой пшенице для поддержки селекционных программ в Северных Великих равнинах. Кроме того, исследования на тетраплоидной пшенице (AABB) служат хорошей основой для изучения гексаплоидной пшеницы (AABBDD), поскольку отсутствие D-генома упрощает экспериментальный дизайн. Высокий уровень синтении между A- и B-геномами гексаплоидной и тетраплоидной пшеницы означает, что большинство выводов из экспериментов с тетраплоидной пшеницей можно перенести на гексаплоидную (El Baidouri et al., 2017).
Teosinte Branched-1 (TB1) регулирует рост пазушных меристем у растений и контролирует ключевое генетическое различие между современной кукурузой (Zea mays L. subsp. mays) и ее предковым видом – теосинте (Z. mays L. subsp. parviglumis) (Doebley et al., 1995). Аллель TB1, обнаруженный у кукурузы, экспрессируется в два раза сильнее, чем у теосинте. Эта повышенная экспрессия обусловлена вставкой транспозона в промоторную область (Studer et al., 2011). В результате кукуруза формирует один стебель, тогда как теосинте имеет множественные стебли (Doebley et al., 1995, 1997). Ортологи TB1 были идентифицированы у ячменя (Hordeum vulgare L.), где они обозначаются как HvTB1, Int-C (INTERMEDIUM-C) или Vrs-5 (Six-Rowed-Spike-5) (Alqudah et al., 2016; Ramsay et al., 2011; Shang et al., 2020; Zwirek et al., 2019); у риса (Oryza sativa L.) – OsTB1 (Takeda et al., 2003); и у Arabidopsis thaliana (L.) – BRC1 (Branched-1) (Aguilar-Martinez et al., 2007). Ортолог TB1 у видов пшеницы (иногда обозначаемый как TaTB1) изучен гораздо менее подробно, чем ген TB1 у кукурузы. Вариации в экспрессии TB1 у пшеницы оказывают схожее влияние, как и у кукурузы: экспрессия отрицательно коррелирует с количеством побегов (Dixon et al., 2018; Lewis et al., 2008). Dixon et al. (2018) показали, что увеличение дозы TB1 повышает количество парных колосков, одновременно уменьшая количество побегов. Снижение функции TB1, как известно, увеличивает количество побегов и может влиять на другие морфологические признаки (Dixon et al., 2020; Volkman et al., 2022).
Dixon et al. (2018) описали два естественных аллеля TB1: один в B-геноме (TB-B1b) и один в D-геноме (TB-D1b). Аллель TB-B1b содержит три миссенс-изменения в предсказанной последовательности, тогда как TB-D1b имеет только одно миссенс-изменение по сравнению с референсными аллелями TB-B1a и TB-D1a соответственно. Оба аллеля TB-B1b и TB-D1b присутствуют среди сортов яровой пшеницы, выращиваемых в Монтане (Volkman et al., 2022). В твердой пшенице вариации TB1 не зарегистрированы. Тяжелые мутации TB1 не встречаются в природе, поскольку этот ген является важной частью пути реакции на затенение, позволяя растениям конкурировать друг с другом в естественных условиях. При затенении экспрессия TB1 усиливается, что снижает кущение (Wang et al., 2022; Whipple et al., 2011). Любое снижение способности реагировать на затенение в условиях естественного отбора не сохранилось бы под эволюционным давлением. Хотя существует множество исследований, посвященных либо повышению экспрессии, либо полному нокауту TB1 и его гомеологов (оба варианта могут негативно влиять на урожайность), лишь немногие работы изучали частичные нокауты или снижение функции TB1 для увеличения ветвления и урожайности культур, где более ветвистый фенотип может быть полезным.
Кукуруза, традиционно выращиваемая в более теплых и менее засушливых регионах Северной Америки, подверглась направленному отбору на высокий одностебельный фенотип, что в значительной степени обусловлено повышенными уровнями экспрессии TB1. Неразветвленная кукуруза с вертикальными листьями дает высокие урожаи при плотной посадке в условиях обилия ресурсов благодаря способности улавливать больше солнечного света (Jafari et al., 2024; Mock & Pearce, 1975). Современная пшеница по своей природе более устойчива к засухе, жаре и холоду по сравнению с такими культурами, как кукуруза и соя (Glycine max L.), которым требуется больше воды и более длительный вегетационный период. Поскольку пшеницу выращивают в засушливых регионах, урожайность чаще всего ограничивается доступностью воды, а не солнечным светом (Kukal & Irmak, 2018; Mueller et al., 2015; Thomashow, 1998). C. T. Donald (1968) предложил модель идеального идеотипа пшеницы, следуя логике современной селекции кукурузы: одностебельное, неразветвленное растение, выращиваемое с высокой плотностью посадки в условиях обилия ресурсов. Этот идеотип описывает растения, которые являются "коммунальными" и неконкурентоспособными, вызывая минимальное взаимное влияние и обеспечивая максимальную урожайность в монокультуре (C. Donald, 1981). В данном исследовании подход к идеотипу коммунальной культуры рассматривается иначе. Снижая реакцию растений на затенение через уменьшение функции TB1, растения в монокультуре становятся частично "слепыми" к тени и более свободно кустятся. Этот подход уменьшает конкурентное взаимодействие между растениями не за счет снижения физического вмешательства, а за счет уменьшения способности растений обнаруживать соседей. Это снизит влияние затенения и солнечного света на кущение и сделает более важными подземные ресурсы как факторы, определяющие потенциал кущения.
Последующие исследования подтверждают, что линии пшеницы с меньшим кущением хорошо проявляют себя в условиях обилия ресурсов при высокой плотности посадки (Sedgley, 1991). Однако эти линии не дают преимущества в урожайности в засушливых условиях, и исследования также отмечают, что увеличение потенциала кущения может способствовать повышению урожайности при меньшей плотности посадки и в условиях нестабильных осадков или низкого плодородия (Tokatlidis, 2014; Whan et al., 1988; Yunusa & Sedgley, 1992). Кроме того, увеличение кущения за счет интрогрессии QTL QTn.mst-6B повышает урожайность зерна в условиях Монтаны с более высокой влажностью или пониженной плотностью посадки (Jones et al., 2021; Naruoka et al., 2011; Nasseer et al., 2016). При создании засухоустойчивой пшеницы селекционеры часто сосредотачиваются на таких признаках, как повышенная термостойкость во время цветения для уменьшения стерильности колоса, признак "остаточной зелени" для удлинения периода налива зерна и эффективность ремобилизации ассимилятов для улучшения налива зерна во время старения (Bazargani et al., 2011; Cook et al., 2021; Dong et al., 2017; Liu et al., 2020; Semenov & Stratonovitch, 2013; Senapati et al., 2019). Эти признаки могут надежно повышать урожайность зерна в засушливых условиях и стабильны для разных генотипов и условий окружающей среды. Увеличение потенциала кущения, скорее всего, повысит урожайность зерна в основном в условиях своевременных осадков в середине сезона, что делает этот признак более подверженным влиянию окружающей среды. Несмотря на сложность изучения, признаки, обеспечивающие адаптацию к непредсказуемым погодным условиям, ценны, поскольку нерегулярные сезонные осадки характерны для засушливых регионов.
Следуя этой логике, TB1 был выбран в качестве мишени для модификации у пшеницы. В противоположность неразветвленному фенотипу идеального растения кукурузы, выращиваемого в условиях обилия ресурсов, экспрессия TB1 была снижена для создания фенотипов с повышенным потенциалом кущения, способных эффективно использовать ограниченные водные ресурсы в суровых условиях Северных Великих равнин. Индуцированные этилметансульфонатом (EMS) стоп-мутации в гомеологах TB-A1 и TB-B1 тестировались отдельно и в комбинации в адаптированном к условиям Монтаны сорте твердой пшеницы. Эти линии выращивались в 11 различных локациях/годах в полевых испытаниях, а также высаживались в экспериментах с переменной нормой высева в трех локациях/годах, чтобы определить, когда и как мутации TB1 могут повысить урожай зерна. Измерялись кущение, морфология колоса и другие параметры, чтобы определить, какие компоненты урожайности подвержены влиянию мутаций TB1.
Ключевые идеи
2 Материалы и методы
2.1 Создание изогенных линий
Две мутантные линии, полученные с помощью EMS, были отобраны из базы данных Kronos TILLING (Targeting Induced Local Lesions in Genomes): Kronos994 и Kronos562. Эти линии содержат нонсенс-мутантные аллели tb-A1-W339* и tb-B1-W341* соответственно (Krasileva et al., 2017). Кодирующие последовательности TB-A1 и TB-B1 состоят из 353 и 355 аминокислотных остатков соответственно, что означает, что мутации в тестируемых аллелях расположены ближе к концу кодирующей области. Эти линии были скрещены для получения двойной мутантной линии по TB1. Затем эта линия была скрещена с экспериментальной полукарликовой линией твердой пшеницы MT112219 и трижды беккроссирована, после чего дважды скрещена с сортом MT Raska. MT Raska (PI 703026) – недавно выпущенный полукарликовый сорт, более урожайный, чем MT112219 (Hogg et al., 2025). Полученные семена BC1F1 были высажены, и сеянцы были генотипированы. Наиболее здоровый и высокоурожайный сеянец BC1F1, гетерозиготный по обоим аллелям TB-A1 и TB-B1, был отобран для дальнейшей работы. Из генотипированных сеянцев BC1F2 были отобраны четыре растения из каждой из четырех комбинаций фиксированных групп аллелей TB1 (полный дикий тип, одинарный мутант tb-A1-W339*, одинарный мутант tb-B1-W341* и двойной мутант tb-A1-W339* tb-B1-W341*), всего 16 почти изогенных линий (NILs), полученных из BC1F2. Семена этих растений были размножены в теплице в горшках диаметром 30 см, с двумя горшками по пять семян для каждой NIL. Полученные семена BC1F2:3 использовались для полевых экспериментов в Бозмене, Монтана, в 2022 году. Семена BC1F2:4, собранные в орошаемом полевом испытании в Бозмене в 2022 году, использовались для всех испытаний в 2023 и 2024 годах.
2.2 Генотипирование
На каждом этапе беккроссов и отбора линий растения генотипировали на наличие аллелей tb-A1-W339* и tb-B1-W341* с помощью стандартной ПЦР и секвенирования по Сэнгеру на основе протокола, описанного в Volkman et al. (2022). Условия ПЦР были немного изменены: концентрации праймеров были снижены для уменьшения неспецифической амплификации. Для TB-A1 реагенты на одну реакцию объемом 25 мкл включали 14,27 мкл чистой воды, свободной от нуклеаз, 5 мкл 5X Green GoTaq Flexi Buffer (Promega), 2 мкл MgCl2, 2 мкл dNTP с концентрацией 2 мМ, 0,2 мкл прямого праймера (20 мМ), 0,2 мкл обратного праймера (20 мМ) и 0,13 мкл полимеразы G2. Реагенты для амплификации TB-B1 были аналогичными, но концентрации прямого и обратного праймеров составляли 0,4 мкл на реакцию 25 мкл. Праймеры, использованные для амплификации и секвенирования, опубликованы в Volkman et al. (2022). Условия ПЦР для обоих генов включали 40 циклов: денатурация при 96°C в течение 30 с, отжиг при 65°C в течение 30 с и элонгация при 72°C в течение 1 мин. Последовательности анализировали с помощью SeqMan Pro версии 17 (DNASTAR).
Позже были разработаны аллель-специфичные маркеры для генотипирования методом qPCR PACE (3CR Bioscience) для выявления аллелей tb-A1-W339* и tb-B1-W341*. Разработанные последовательности праймеров представлены в Таблице 1. Каждая реакция объемом 10 мкл содержала 1,2 мкл геномной ДНК (концентрация ~2 мкг/мкл), 3,66 мкл чистой воды, 5 мкл PACE master mix и 0,14 мкл смеси праймеров. Смесь праймеров объемом 100 мкл готовилась из 100 мкМ растворов праймеров в следующем соотношении: 12 мкл меченного HEX праймера, 12 мкл меченного FAM праймера, 30 мкл общего праймера и 46 мкл 10 мМ Tris-буфера (pH 8,5). Условия ПЦР включали touchdown-протокол с начальной денатурацией при 94°C в течение 15 мин, затем циклы денатурации при 94°C в течение 20 с и совмещенный отжиг/элонгацию при 65°C в течение 1 мин с понижением температуры на 0,8°C за цикл в течение 10 циклов. После этого следовали 29 циклов: денатурация при 94°C (20 с), отжиг/элонгация при 57°C (1 мин) и считывание сигнала при 30°C (30 с).
Таблица 1. Описание и последовательности праймеров, разработанных для использования в аллель-специфичных qPCR PACE анализах для генотипирования мутантных аллелей tb-A1-W339* и tb-B1-W341*.
Цитирование: Caleb O. Hale, McKenna M. Volkman, John M. Martin, Andrew C. Hogg, Michael J. Giroux
Аннотация
Пшеница (Triticum spp.) – это выносливая, засухоустойчивая культура, хорошо приспособленная к суровым условиям, таким как Северные Великие равнины. В регионах с более высоким уровнем осадков или орошением может быть предпочтительным плотно посаженный, высокобиомассный идеотип культуры. Однако в условиях засушливого климата с переменчивой погодой посевы производятся с меньшей плотностью, и линии с повышенным потенциалом кущения могут повысить урожайность. Генотипы, устойчивые к засухе и обладающие более высоким потенциалом кущения, могут обеспечить урожай в неблагоприятные годы и максимизировать урожайность в благоприятных условиях. Больший потенциал кущения позволяет растениям эффективно использовать своевременные осадки. Teosinte Branched-1 (TB1) – это транскрипционный фактор, регулирующий рост пазушных меристем у пшеницы. В данном исследовании изучается его влияние на кущение, морфологию зрелых соцветий и их воздействие на урожай зерна у твердой пшеницы (Triticum turgidum L. subsp. durum). Снижение функции TB1 за счет нонсенс-мутаций в одном гомеологе может повысить потенциал кущения, увеличивая урожайность в благоприятных условиях. Варианты TB1 анализировались в популяциях почти изогенных линий в течение 3 лет в пяти различных условиях Монтаны. Линии с мутациями в обоих гомеологах TB1 имели на 20% больше продуктивных побегов, но в некоторых условиях демонстрировали снижение урожайности зерна из-за уменьшения размера колоса. Генотипы, содержащие только нонсенс-мутацию tb-B1-W341*, показали увеличение урожайности зерна до 20% в условиях оптимального количества осадков в середине сезона и не уступали по урожайности генотипам дикого типа в других условиях. Интеграция аллеля TB-B1 с нонсенс-мутацией в программы селекции твердой пшеницы может быть полезной для увеличения количества продуктивных побегов и потенциала урожайности.
Ключевые идеи
- Снижение функции Teosinte Branched-1 (TB1) увеличивает кущение.
- Нонсенс-мутации TB1-B повышают потенциал урожайности.
- Мутации TB1 тестировались в почти изогенных линиях в течение нескольких лет.
Простой язык
Это исследование посвящено пшенице – культуре, устойчивой к засухе. В регионах с большим количеством осадков или орошением плотная посадка пшеницы может быть выгодной. Однако в засушливых районах с нестабильной погодой пшеница должна быть более гибкой для поддержания высокой урожайности. Исследование сосредоточено на гене Teosinte Branched-1 (TB1), который влияет на образование дополнительных стеблей (побегов) у пшеницы. Снижение функции TB1 позволяет пшенице формировать больше побегов, что способствует увеличению урожайности зерна в благоприятных условиях. В ходе исследования различные варианты TB1 тестировались у твердой пшеницы в течение 3 лет в Монтане. Результаты показали, что пшеница с мутациями в обоих генах TB1 имела больше побегов, но иногда давала меньший урожай зерна. Однако пшеница с определенной мутацией TB1 (tb-B1-W341*) демонстрировала увеличение урожайности до 20% при хороших осадках без значительных потерь в других условиях. Включение этой мутации в селекционные программы может улучшить урожайность пшеницы.
Сокращения
- EMS – этилметансульфонат
- NIL – почти изогенная линия
- Rht-1 – Reduced Height-1
- TB1 – Teosinte Branched-1
- TILLING – Targeting Induced Local Lesions in Genomes
1 Введение
Пшеница (Triticum spp.) – важный компонент рациона человека во всем мире. Это культура прохладного сезона с яровыми и озимыми формами роста, способная давать урожай зерна даже в условиях засухи. Эти характеристики делают ее основным выбором для выращивания в суровых климатических условиях с преимущественно богарным (неорошаемым) земледелием, таких как Северные Великие равнины США. Твердая пшеница (Triticum turgidum L. subsp. durum) – тетраплоидный вид пшеницы, выращиваемый в основном для производства семолины, используемой в производстве макарон. Северные Великие равнины – основной регион выращивания твердой пшеницы в Северной Америке, где производство сосредоточено в Монтане, Северной Дакоте, Саскачеване и Альберте, с общим объемом 7,7 млн метрических тонн в 2024 году, что составляет почти четверть мирового производства твердой пшеницы (AAFC, 2024; Peterson, 2024; USDA, 2024). Данное исследование проводилось на тетраплоидной твердой пшенице для поддержки селекционных программ в Северных Великих равнинах. Кроме того, исследования на тетраплоидной пшенице (AABB) служат хорошей основой для изучения гексаплоидной пшеницы (AABBDD), поскольку отсутствие D-генома упрощает экспериментальный дизайн. Высокий уровень синтении между A- и B-геномами гексаплоидной и тетраплоидной пшеницы означает, что большинство выводов из экспериментов с тетраплоидной пшеницей можно перенести на гексаплоидную (El Baidouri et al., 2017).
Teosinte Branched-1 (TB1) регулирует рост пазушных меристем у растений и контролирует ключевое генетическое различие между современной кукурузой (Zea mays L. subsp. mays) и ее предковым видом – теосинте (Z. mays L. subsp. parviglumis) (Doebley et al., 1995). Аллель TB1, обнаруженный у кукурузы, экспрессируется в два раза сильнее, чем у теосинте. Эта повышенная экспрессия обусловлена вставкой транспозона в промоторную область (Studer et al., 2011). В результате кукуруза формирует один стебель, тогда как теосинте имеет множественные стебли (Doebley et al., 1995, 1997). Ортологи TB1 были идентифицированы у ячменя (Hordeum vulgare L.), где они обозначаются как HvTB1, Int-C (INTERMEDIUM-C) или Vrs-5 (Six-Rowed-Spike-5) (Alqudah et al., 2016; Ramsay et al., 2011; Shang et al., 2020; Zwirek et al., 2019); у риса (Oryza sativa L.) – OsTB1 (Takeda et al., 2003); и у Arabidopsis thaliana (L.) – BRC1 (Branched-1) (Aguilar-Martinez et al., 2007). Ортолог TB1 у видов пшеницы (иногда обозначаемый как TaTB1) изучен гораздо менее подробно, чем ген TB1 у кукурузы. Вариации в экспрессии TB1 у пшеницы оказывают схожее влияние, как и у кукурузы: экспрессия отрицательно коррелирует с количеством побегов (Dixon et al., 2018; Lewis et al., 2008). Dixon et al. (2018) показали, что увеличение дозы TB1 повышает количество парных колосков, одновременно уменьшая количество побегов. Снижение функции TB1, как известно, увеличивает количество побегов и может влиять на другие морфологические признаки (Dixon et al., 2020; Volkman et al., 2022).
Dixon et al. (2018) описали два естественных аллеля TB1: один в B-геноме (TB-B1b) и один в D-геноме (TB-D1b). Аллель TB-B1b содержит три миссенс-изменения в предсказанной последовательности, тогда как TB-D1b имеет только одно миссенс-изменение по сравнению с референсными аллелями TB-B1a и TB-D1a соответственно. Оба аллеля TB-B1b и TB-D1b присутствуют среди сортов яровой пшеницы, выращиваемых в Монтане (Volkman et al., 2022). В твердой пшенице вариации TB1 не зарегистрированы. Тяжелые мутации TB1 не встречаются в природе, поскольку этот ген является важной частью пути реакции на затенение, позволяя растениям конкурировать друг с другом в естественных условиях. При затенении экспрессия TB1 усиливается, что снижает кущение (Wang et al., 2022; Whipple et al., 2011). Любое снижение способности реагировать на затенение в условиях естественного отбора не сохранилось бы под эволюционным давлением. Хотя существует множество исследований, посвященных либо повышению экспрессии, либо полному нокауту TB1 и его гомеологов (оба варианта могут негативно влиять на урожайность), лишь немногие работы изучали частичные нокауты или снижение функции TB1 для увеличения ветвления и урожайности культур, где более ветвистый фенотип может быть полезным.
Кукуруза, традиционно выращиваемая в более теплых и менее засушливых регионах Северной Америки, подверглась направленному отбору на высокий одностебельный фенотип, что в значительной степени обусловлено повышенными уровнями экспрессии TB1. Неразветвленная кукуруза с вертикальными листьями дает высокие урожаи при плотной посадке в условиях обилия ресурсов благодаря способности улавливать больше солнечного света (Jafari et al., 2024; Mock & Pearce, 1975). Современная пшеница по своей природе более устойчива к засухе, жаре и холоду по сравнению с такими культурами, как кукуруза и соя (Glycine max L.), которым требуется больше воды и более длительный вегетационный период. Поскольку пшеницу выращивают в засушливых регионах, урожайность чаще всего ограничивается доступностью воды, а не солнечным светом (Kukal & Irmak, 2018; Mueller et al., 2015; Thomashow, 1998). C. T. Donald (1968) предложил модель идеального идеотипа пшеницы, следуя логике современной селекции кукурузы: одностебельное, неразветвленное растение, выращиваемое с высокой плотностью посадки в условиях обилия ресурсов. Этот идеотип описывает растения, которые являются "коммунальными" и неконкурентоспособными, вызывая минимальное взаимное влияние и обеспечивая максимальную урожайность в монокультуре (C. Donald, 1981). В данном исследовании подход к идеотипу коммунальной культуры рассматривается иначе. Снижая реакцию растений на затенение через уменьшение функции TB1, растения в монокультуре становятся частично "слепыми" к тени и более свободно кустятся. Этот подход уменьшает конкурентное взаимодействие между растениями не за счет снижения физического вмешательства, а за счет уменьшения способности растений обнаруживать соседей. Это снизит влияние затенения и солнечного света на кущение и сделает более важными подземные ресурсы как факторы, определяющие потенциал кущения.
Последующие исследования подтверждают, что линии пшеницы с меньшим кущением хорошо проявляют себя в условиях обилия ресурсов при высокой плотности посадки (Sedgley, 1991). Однако эти линии не дают преимущества в урожайности в засушливых условиях, и исследования также отмечают, что увеличение потенциала кущения может способствовать повышению урожайности при меньшей плотности посадки и в условиях нестабильных осадков или низкого плодородия (Tokatlidis, 2014; Whan et al., 1988; Yunusa & Sedgley, 1992). Кроме того, увеличение кущения за счет интрогрессии QTL QTn.mst-6B повышает урожайность зерна в условиях Монтаны с более высокой влажностью или пониженной плотностью посадки (Jones et al., 2021; Naruoka et al., 2011; Nasseer et al., 2016). При создании засухоустойчивой пшеницы селекционеры часто сосредотачиваются на таких признаках, как повышенная термостойкость во время цветения для уменьшения стерильности колоса, признак "остаточной зелени" для удлинения периода налива зерна и эффективность ремобилизации ассимилятов для улучшения налива зерна во время старения (Bazargani et al., 2011; Cook et al., 2021; Dong et al., 2017; Liu et al., 2020; Semenov & Stratonovitch, 2013; Senapati et al., 2019). Эти признаки могут надежно повышать урожайность зерна в засушливых условиях и стабильны для разных генотипов и условий окружающей среды. Увеличение потенциала кущения, скорее всего, повысит урожайность зерна в основном в условиях своевременных осадков в середине сезона, что делает этот признак более подверженным влиянию окружающей среды. Несмотря на сложность изучения, признаки, обеспечивающие адаптацию к непредсказуемым погодным условиям, ценны, поскольку нерегулярные сезонные осадки характерны для засушливых регионов.
Следуя этой логике, TB1 был выбран в качестве мишени для модификации у пшеницы. В противоположность неразветвленному фенотипу идеального растения кукурузы, выращиваемого в условиях обилия ресурсов, экспрессия TB1 была снижена для создания фенотипов с повышенным потенциалом кущения, способных эффективно использовать ограниченные водные ресурсы в суровых условиях Северных Великих равнин. Индуцированные этилметансульфонатом (EMS) стоп-мутации в гомеологах TB-A1 и TB-B1 тестировались отдельно и в комбинации в адаптированном к условиям Монтаны сорте твердой пшеницы. Эти линии выращивались в 11 различных локациях/годах в полевых испытаниях, а также высаживались в экспериментах с переменной нормой высева в трех локациях/годах, чтобы определить, когда и как мутации TB1 могут повысить урожай зерна. Измерялись кущение, морфология колоса и другие параметры, чтобы определить, какие компоненты урожайности подвержены влиянию мутаций TB1.
Ключевые идеи
- Снижение функции Teosinte Branched-1 (TB1) увеличивает кущение.
- Нонсенс-мутации TB1-B повышают потенциал урожайности.
- Мутации TB1 тестировались в почти изогенных линиях в течение нескольких лет.
2 Материалы и методы
2.1 Создание изогенных линий
Две мутантные линии, полученные с помощью EMS, были отобраны из базы данных Kronos TILLING (Targeting Induced Local Lesions in Genomes): Kronos994 и Kronos562. Эти линии содержат нонсенс-мутантные аллели tb-A1-W339* и tb-B1-W341* соответственно (Krasileva et al., 2017). Кодирующие последовательности TB-A1 и TB-B1 состоят из 353 и 355 аминокислотных остатков соответственно, что означает, что мутации в тестируемых аллелях расположены ближе к концу кодирующей области. Эти линии были скрещены для получения двойной мутантной линии по TB1. Затем эта линия была скрещена с экспериментальной полукарликовой линией твердой пшеницы MT112219 и трижды беккроссирована, после чего дважды скрещена с сортом MT Raska. MT Raska (PI 703026) – недавно выпущенный полукарликовый сорт, более урожайный, чем MT112219 (Hogg et al., 2025). Полученные семена BC1F1 были высажены, и сеянцы были генотипированы. Наиболее здоровый и высокоурожайный сеянец BC1F1, гетерозиготный по обоим аллелям TB-A1 и TB-B1, был отобран для дальнейшей работы. Из генотипированных сеянцев BC1F2 были отобраны четыре растения из каждой из четырех комбинаций фиксированных групп аллелей TB1 (полный дикий тип, одинарный мутант tb-A1-W339*, одинарный мутант tb-B1-W341* и двойной мутант tb-A1-W339* tb-B1-W341*), всего 16 почти изогенных линий (NILs), полученных из BC1F2. Семена этих растений были размножены в теплице в горшках диаметром 30 см, с двумя горшками по пять семян для каждой NIL. Полученные семена BC1F2:3 использовались для полевых экспериментов в Бозмене, Монтана, в 2022 году. Семена BC1F2:4, собранные в орошаемом полевом испытании в Бозмене в 2022 году, использовались для всех испытаний в 2023 и 2024 годах.
2.2 Генотипирование
На каждом этапе беккроссов и отбора линий растения генотипировали на наличие аллелей tb-A1-W339* и tb-B1-W341* с помощью стандартной ПЦР и секвенирования по Сэнгеру на основе протокола, описанного в Volkman et al. (2022). Условия ПЦР были немного изменены: концентрации праймеров были снижены для уменьшения неспецифической амплификации. Для TB-A1 реагенты на одну реакцию объемом 25 мкл включали 14,27 мкл чистой воды, свободной от нуклеаз, 5 мкл 5X Green GoTaq Flexi Buffer (Promega), 2 мкл MgCl2, 2 мкл dNTP с концентрацией 2 мМ, 0,2 мкл прямого праймера (20 мМ), 0,2 мкл обратного праймера (20 мМ) и 0,13 мкл полимеразы G2. Реагенты для амплификации TB-B1 были аналогичными, но концентрации прямого и обратного праймеров составляли 0,4 мкл на реакцию 25 мкл. Праймеры, использованные для амплификации и секвенирования, опубликованы в Volkman et al. (2022). Условия ПЦР для обоих генов включали 40 циклов: денатурация при 96°C в течение 30 с, отжиг при 65°C в течение 30 с и элонгация при 72°C в течение 1 мин. Последовательности анализировали с помощью SeqMan Pro версии 17 (DNASTAR).
Позже были разработаны аллель-специфичные маркеры для генотипирования методом qPCR PACE (3CR Bioscience) для выявления аллелей tb-A1-W339* и tb-B1-W341*. Разработанные последовательности праймеров представлены в Таблице 1. Каждая реакция объемом 10 мкл содержала 1,2 мкл геномной ДНК (концентрация ~2 мкг/мкл), 3,66 мкл чистой воды, 5 мкл PACE master mix и 0,14 мкл смеси праймеров. Смесь праймеров объемом 100 мкл готовилась из 100 мкМ растворов праймеров в следующем соотношении: 12 мкл меченного HEX праймера, 12 мкл меченного FAM праймера, 30 мкл общего праймера и 46 мкл 10 мМ Tris-буфера (pH 8,5). Условия ПЦР включали touchdown-протокол с начальной денатурацией при 94°C в течение 15 мин, затем циклы денатурации при 94°C в течение 20 с и совмещенный отжиг/элонгацию при 65°C в течение 1 мин с понижением температуры на 0,8°C за цикл в течение 10 циклов. После этого следовали 29 циклов: денатурация при 94°C (20 с), отжиг/элонгация при 57°C (1 мин) и считывание сигнала при 30°C (30 с).
Таблица 1. Описание и последовательности праймеров, разработанных для использования в аллель-специфичных qPCR PACE анализах для генотипирования мутантных аллелей tb-A1-W339* и tb-B1-W341*.
2.3 Полевые эксперименты
Эксперименты с изучением почти изогенных линий (NIL) TB1 в генетическом фоне MT Raska проводились в 11 опытах на четырех локациях в течение 3 лет (Таблица 2). Каждый эксперимент был организован по схеме рандомизированного полного блока, где каждый повтор включал все 16 NIL и два контрольных растения родительской линии MT Raska. Опыты проводились рядом с Бозменом, Монтана, на ферме Arthur H. Post Agronomy Farm в 2022–2024 годах в виде двух отдельных, но смежных экспериментов с двумя повторностями каждый. В 2022 году один из этих экспериментов орошался с помощью переносных дождевальных установок, добавляя примерно 15 см оросительной воды порциями по 5 см 21 и 26 июня, а также 2 июля. В 2023 году на этой локации выпало количество осадков выше среднего за вегетационный период (Таблица 3), и два экспериментальных блока рассматривались как один богарный эксперимент с четырьмя повторностями. В 2024 году один из экспериментов орошался с добавлением примерно 5 см воды 7 июля. Аналогичные эксперименты проводились в 2023 и 2024 годах рядом с Хавером, Монтана (Центр сельскохозяйственных исследований Университета Монтаны); в Сиднее, Монтана (Восточный центр сельскохозяйственных исследований); и в Мокасине, Монтана (Центральный центр сельскохозяйственных исследований). В 2023 году на каждой исследовательской станции высаживали по два повторения, а в 2024 году – по три. Даты посева, уборки, нормы высева и расстояние между рядами для каждого испытания приведены в Таблице 2. Среднемесячные температуры и общее количество полученной воды (включая орошение) для каждого эксперимента представлены в Таблице 3. Все испытания удобрялись азотом и фосфором на основе доступных почвенных питательных веществ и прогнозируемой урожайности зерна в каждом регионе. Обработка гербицидами и пестицидами проводилась в соответствии с полевыми условиями. Семена, высаженные во всех испытаниях 2023 и 2024 годов, были обработаны препаратом CruiserMaxx Vibrance for Cereals (Syngenta).
Таблица 2. Различные детали полевого управления на разных локациях и в разные годы, в которых проводились эксперименты данного исследования.
Эксперименты с изучением почти изогенных линий (NIL) TB1 в генетическом фоне MT Raska проводились в 11 опытах на четырех локациях в течение 3 лет (Таблица 2). Каждый эксперимент был организован по схеме рандомизированного полного блока, где каждый повтор включал все 16 NIL и два контрольных растения родительской линии MT Raska. Опыты проводились рядом с Бозменом, Монтана, на ферме Arthur H. Post Agronomy Farm в 2022–2024 годах в виде двух отдельных, но смежных экспериментов с двумя повторностями каждый. В 2022 году один из этих экспериментов орошался с помощью переносных дождевальных установок, добавляя примерно 15 см оросительной воды порциями по 5 см 21 и 26 июня, а также 2 июля. В 2023 году на этой локации выпало количество осадков выше среднего за вегетационный период (Таблица 3), и два экспериментальных блока рассматривались как один богарный эксперимент с четырьмя повторностями. В 2024 году один из экспериментов орошался с добавлением примерно 5 см воды 7 июля. Аналогичные эксперименты проводились в 2023 и 2024 годах рядом с Хавером, Монтана (Центр сельскохозяйственных исследований Университета Монтаны); в Сиднее, Монтана (Восточный центр сельскохозяйственных исследований); и в Мокасине, Монтана (Центральный центр сельскохозяйственных исследований). В 2023 году на каждой исследовательской станции высаживали по два повторения, а в 2024 году – по три. Даты посева, уборки, нормы высева и расстояние между рядами для каждого испытания приведены в Таблице 2. Среднемесячные температуры и общее количество полученной воды (включая орошение) для каждого эксперимента представлены в Таблице 3. Все испытания удобрялись азотом и фосфором на основе доступных почвенных питательных веществ и прогнозируемой урожайности зерна в каждом регионе. Обработка гербицидами и пестицидами проводилась в соответствии с полевыми условиями. Семена, высаженные во всех испытаниях 2023 и 2024 годов, были обработаны препаратом CruiserMaxx Vibrance for Cereals (Syngenta).
Таблица 2. Различные детали полевого управления на разных локациях и в разные годы, в которых проводились эксперименты данного исследования.
Таблица 3. Данные об осадках и температуре за месяц для каждого района и года, в котором проводились эксперименты.
В 2023 и 2024 годах в экспериментах, проводимых в Бозмене (Монтана), были добавлены испытания с переменной нормой высева. Стандартная норма высева во всех экспериментах в Бозмене составляла приблизительно 196 семян на м². Были применены три дополнительные нормы высева: удвоенная стандартная "высокая" норма (391 семян на м²), половина стандартной "низкой" нормы (98 семян на м²) и чуть менее четверти стандартной "очень низкой" нормы (42 семян на м²). Эксперименты с переменной нормой высева были организованы по схеме рандомизированного расщепленного участка, где норма высева являлась основной делянкой, а NIL TB1 - подделянкой. Такой дизайн исключал потенциальные взаимодействия между соседними участками с разной плотностью посадки и позволял анализировать данные со стандартных норм высева совместно с другими испытаниями. Во всех 11 испытаниях со стандартной плотностью регистрировали количество зрелых побегов и продуктивных колосьев на репрезентативном 30-см участке ряда. Подсчеты проводили при физиологической спелости, определяемой по побурению хотя бы половины цветоносов на делянке. Эквивалентное количество побегов на м² рассчитывали с учетом ширины междурядий. Высоту растений измеряли от поверхности почвы до верхушки основных колосьев (без остей). Перед уборкой (стадия Zadoks 92) случайным образом отбирали по 5 колосьев с основных побегов с каждой делянки. После сушки подсчитывали количество колосков, затем колосья обмолачивали вручную. Зерно взвешивали и подсчитывали, рассчитывая средние показатели на колос и колосок. В дождливых условиях Moccasin 2023 колосья не собирали. В Бозмене 2022 уборку проводили однорядной жаткой Mitsubishi с последующим обмолотом на машине Vogel. В других локациях использовали малогабаритный комбайн. Урожайность рассчитывали как вес неочищенного зерна с делянки с пересчетом на кг/га. Содержание белка определяли на анализаторе Foss Infratec 1241, размер семян - по весу 200 случайных зерен. В стандартных испытаниях в Бозмене (2022-2024) побеги подсчитывали трижды за сезон: на стадии Zadoks 31 (первый узел), Zadoks 59 (колошение) и физической спелости. Дополнительно измеряли длину и ширину флаговых листьев, фиксировали даты колошения и созревания. Дату колошения определяли по юлианскому календарю при выходе 50% колосьев из влагалища.
Таблица 4. Сроки подсчета побегов на разных стадиях развития в экспериментах в Бозмене.
Таблица 4. Сроки подсчета побегов на разных стадиях развития в экспериментах в Бозмене.
2.4 Статистический анализ
Для анализа всех данных в этом исследовании использовался дисперсионный анализ смешанных моделей с пакетом lme4 (Bates et al., 2015) в R (R Foundation for Statistical Computing, версия 4.0.5). Средние значения переменных отклика четырех NIL, представляющих каждую генотипическую группу в каждом повторении, были рассчитаны. Это дало одно среднее значение для каждой генотипической группы в каждом техническом повторении. Эти средние значения использовались для анализа данных всех экспериментов в этом исследовании. Каждая комбинация местоположения, года и водного режима рассматривалась как уникальная среда. Для переменных отклика, измеренных в экспериментах со стандартной плотностью посадки, генотип TB1, среда и их взаимодействие рассматривались как фиксированные эффекты, а блок в пределах среды - как случайный эффект. Из-за высокозначимого взаимодействия генотип-среда (<0.0001) для определения значимости этих эффектов на урожайность зерна использовался дисперсионный анализ типа III. Для всех других переменных отклика взаимодействие генотип-среда было незначительным или отсутствовало, поэтому использовался дисперсионный анализ типа II. Для анализа данных по урожайности зерна из экспериментов с разной нормой высева, проведенных в Бозмене в 2023 и 2024 годах, использовалась смешанная линейная модель, включающая генотип, среду, плотность и их взаимодействия как фиксированные эффекты. Блок в пределах каждой среды и плотности рассматривался как случайный эффект со случайными наклонами для плотности на уровне повторения в пределах каждого сочетания год-местоположение-среда, что позволяло учитывать различные взаимосвязи между плотностью и переменной отклика на этих уровнях. Для анализа вариации урожайности зерна по плотностям посадки в этом эксперименте использовался дисперсионный анализ типа II. Для всех анализов рассчитывались значения наименьшей значимой разницы (LSD) для указания дисперсии и определения значимых различий после выявления значимого эффекта генотипа. Также проводились попарные сравнения между генотипами для выбранных признаков.
3 Результаты
3.1 Общие результаты
Постепенное увеличение числа побегов наблюдалось в среднем по всем средам: линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* и двойные мутанты tb-A1-W339* и tb-B1-W341* достоверно формировали больше побегов и продуктивных колосьев, чем дикий тип (Таблица 5). Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* формировали больше побегов и продуктивных колосьев, чем линии с одинарной мутацией tb-A1-W339*, хотя это различие не было статистически значимым. Хотя линии с двойной мутацией имели больше продуктивных колосьев, эти колосья были меньшего размера и давали более низкий урожай зерна с колоса. В результате генотипы с двойной мутацией демонстрировали более низкую урожайность зерна, чем линии дикого типа (Таблица 5). Оба генотипа с одинарной мутацией формировали несколько меньшие колосья по сравнению с диким типом. Однако это уменьшение размера колоса компенсировалось увеличением числа продуктивных колосьев, так что средняя урожайность зерна у генотипов с одинарной мутацией была выше, чем у дикого типа, хотя это различие в целом не было статистически значимым (Таблица 5). Различия в размере колоса между генотипами были в основном обусловлены значимыми различиями в количестве зерен на колосок и количестве колосков на колос, что снижало общее число зерен на колос. В среднем не было значимых различий в массе одного зерна между генотипами, хотя наблюдалось значимое взаимодействие генотип-среда для этого признака (Таблица 5). Генотипы с двойной мутацией имели достоверно большую массу одного зерна в богарных условиях Бозмена в 2023 году, но достоверно меньшую массу зерна в условиях Moccasin в 2023 и 2024 годах. Средние значения по всем средам представлены в Таблице 5, а средние значения для каждой среды - в Таблицах S1-S11.
Таблица 5. Средние значения агрономических признаков почти изогенных линий (NIL) в генетическом фоне MT Raska, измеренные в различных условиях среды. Генотипическая группа с одинарной мутацией tb-B1-W341* показала наивысшую среднюю урожайность, сохраняя нормальную массу одного зерна и высокое содержание белка в зерне.
Для анализа всех данных в этом исследовании использовался дисперсионный анализ смешанных моделей с пакетом lme4 (Bates et al., 2015) в R (R Foundation for Statistical Computing, версия 4.0.5). Средние значения переменных отклика четырех NIL, представляющих каждую генотипическую группу в каждом повторении, были рассчитаны. Это дало одно среднее значение для каждой генотипической группы в каждом техническом повторении. Эти средние значения использовались для анализа данных всех экспериментов в этом исследовании. Каждая комбинация местоположения, года и водного режима рассматривалась как уникальная среда. Для переменных отклика, измеренных в экспериментах со стандартной плотностью посадки, генотип TB1, среда и их взаимодействие рассматривались как фиксированные эффекты, а блок в пределах среды - как случайный эффект. Из-за высокозначимого взаимодействия генотип-среда (<0.0001) для определения значимости этих эффектов на урожайность зерна использовался дисперсионный анализ типа III. Для всех других переменных отклика взаимодействие генотип-среда было незначительным или отсутствовало, поэтому использовался дисперсионный анализ типа II. Для анализа данных по урожайности зерна из экспериментов с разной нормой высева, проведенных в Бозмене в 2023 и 2024 годах, использовалась смешанная линейная модель, включающая генотип, среду, плотность и их взаимодействия как фиксированные эффекты. Блок в пределах каждой среды и плотности рассматривался как случайный эффект со случайными наклонами для плотности на уровне повторения в пределах каждого сочетания год-местоположение-среда, что позволяло учитывать различные взаимосвязи между плотностью и переменной отклика на этих уровнях. Для анализа вариации урожайности зерна по плотностям посадки в этом эксперименте использовался дисперсионный анализ типа II. Для всех анализов рассчитывались значения наименьшей значимой разницы (LSD) для указания дисперсии и определения значимых различий после выявления значимого эффекта генотипа. Также проводились попарные сравнения между генотипами для выбранных признаков.
3 Результаты
3.1 Общие результаты
Постепенное увеличение числа побегов наблюдалось в среднем по всем средам: линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* и двойные мутанты tb-A1-W339* и tb-B1-W341* достоверно формировали больше побегов и продуктивных колосьев, чем дикий тип (Таблица 5). Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* формировали больше побегов и продуктивных колосьев, чем линии с одинарной мутацией tb-A1-W339*, хотя это различие не было статистически значимым. Хотя линии с двойной мутацией имели больше продуктивных колосьев, эти колосья были меньшего размера и давали более низкий урожай зерна с колоса. В результате генотипы с двойной мутацией демонстрировали более низкую урожайность зерна, чем линии дикого типа (Таблица 5). Оба генотипа с одинарной мутацией формировали несколько меньшие колосья по сравнению с диким типом. Однако это уменьшение размера колоса компенсировалось увеличением числа продуктивных колосьев, так что средняя урожайность зерна у генотипов с одинарной мутацией была выше, чем у дикого типа, хотя это различие в целом не было статистически значимым (Таблица 5). Различия в размере колоса между генотипами были в основном обусловлены значимыми различиями в количестве зерен на колосок и количестве колосков на колос, что снижало общее число зерен на колос. В среднем не было значимых различий в массе одного зерна между генотипами, хотя наблюдалось значимое взаимодействие генотип-среда для этого признака (Таблица 5). Генотипы с двойной мутацией имели достоверно большую массу одного зерна в богарных условиях Бозмена в 2023 году, но достоверно меньшую массу зерна в условиях Moccasin в 2023 и 2024 годах. Средние значения по всем средам представлены в Таблице 5, а средние значения для каждой среды - в Таблицах S1-S11.
Таблица 5. Средние значения агрономических признаков почти изогенных линий (NIL) в генетическом фоне MT Raska, измеренные в различных условиях среды. Генотипическая группа с одинарной мутацией tb-B1-W341* показала наивысшую среднюю урожайность, сохраняя нормальную массу одного зерна и высокое содержание белка в зерне.
В 2022 году оба генотипа с одинарной мутацией показали достоверно более высокую урожайность зерна по сравнению с диким типом. В богарных условиях Бозмена в 2022 году линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* дали на 20,1% больше зерна, чем линии дикого типа (p = 0,009, t-критерий для независимых выборок), а в орошаемых условиях Бозмена 2022 года - на 15,4% больше (p < 0,0001, t-критерий для независимых выборок) (Таблица S1). В богарном эксперименте Бозмена 2022 года линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* имели на 6% больше продуктивных колосьев, чем дикий тип, а в орошаемых условиях - на 17% больше (Таблица S3). Эти линии демонстрировали незначительное уменьшение размера колоса, но с небольшим увеличением массы семян и размера флагового листа в богарных условиях (Таблицы S6, S7 и S10). В других условиях при стандартной плотности посадки линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* не показали достоверных различий в урожайности по сравнению с диким типом (Таблица S1). Между генотипами наблюдались значимые различия по высоте растений. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* были на 1,5 см ниже линий дикого типа (p < 0,0001, t-критерий для независимых выборок). Линии с одинарной мутацией tb-A1-W339* и двойные мутанты tb-A1-W339* tb-B1-W341* были на 2,8 см ниже линий дикого типа (p < 0,0001, t-критерий для независимых выборок) (Таблица 5). Хотя разница небольшая, она была стабильна во всех условиях среды (Таблица S4). Все генотипы имели одинаковые сроки колошения и созревания в тестируемых условиях (данные не показаны). Во всех средах все три мутантных генотипа формировали зерно с более высоким содержанием белка по сравнению с диким типом. Это увеличение было статистически значимым для линий с одинарной мутацией tb-A1-W339* (p = 0,0002, t-критерий для независимых выборок) и двойных мутантов tb-A1-W339* tb-B1-W341* (p < 0,0001, t-критерий для независимых выборок) (Таблица 5). Различия в содержании белка в зерне в целом имели одинаковую направленность, но разную степень выраженности, что привело к значимому взаимодействию генотип-среда (p = 0,03) (Таблица S9). Не было выявлено значимых различий по длине и ширине листа, хотя у двойных мутантов наблюдалась тенденция к уменьшению длины флагового листа примерно на 1,0 см в зависимости от условий среды (Таблицы S10 и S11).
3.2 Результаты подсчета побегов в начале и середине сезона
Подсчет побегов в три временных точки сезона в Бозмене (Монтана) выявил различия между генотипами, а также общие различия между годами и условиями среды (Рисунок 1, Таблица S12). Для всех генотипов наблюдалось общее увеличение числа побегов между выходом в трубку и колошением с последующим уменьшением между колошением и созреванием во всех условиях, кроме орошаемых условий 2024 года, где отмечалось общее уменьшение числа побегов после выхода в трубку. Такое уменьшение числа побегов в конце сезона типично для засушливых регионов, так как растения перераспределяют питательные вещества от мелких побегов к основным в период налива зерна. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* в целом формировали больше побегов, чем дикий тип, хотя это различие было статистически значимым только в богарных условиях 2023 года на стадии выхода в трубку. Линии с двойной мутацией tb-A1-W339* и tb-B1-W341* обычно давали значительно больше побегов, чем линии дикого типа, хотя это различие не было статистически значимым на стадии выхода в трубку в орошаемых условиях 2022 года и на стадии созревания в условиях 2023 и 2024 годов. Генотип с одинарной мутацией tb-B1-W341* показал наибольшую вариабельность между фазами развития и условиями среды по сравнению с другими генотипами. В богарных условиях 2022 года этот генотип формировал немного больше побегов, чем дикий тип, но меньше, чем другие мутантные генотипы. В орошаемых условиях 2022 года этот генотип изначально имел немного больше побегов на стадии выхода в трубку, но к колошению и созреванию их количество увеличилось до уровня двойных мутантов. В богарных условиях 2023 и 2024 годов этот генотип производил аналогичное число побегов, как двойные мутанты, заканчивая вегетационный период с наибольшим количеством побегов среди всех генотипов, хотя различия не были статистически значимыми. Наконец, в орошаемых условиях 2024 года генотип с одинарной мутацией tb-B1-W341* демонстрировал тенденцию к формированию меньшего числа побегов по сравнению с диким типом во всех трех временных точках (Рисунок 1, Таблица S12).
3.2 Результаты подсчета побегов в начале и середине сезона
Подсчет побегов в три временных точки сезона в Бозмене (Монтана) выявил различия между генотипами, а также общие различия между годами и условиями среды (Рисунок 1, Таблица S12). Для всех генотипов наблюдалось общее увеличение числа побегов между выходом в трубку и колошением с последующим уменьшением между колошением и созреванием во всех условиях, кроме орошаемых условий 2024 года, где отмечалось общее уменьшение числа побегов после выхода в трубку. Такое уменьшение числа побегов в конце сезона типично для засушливых регионов, так как растения перераспределяют питательные вещества от мелких побегов к основным в период налива зерна. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* в целом формировали больше побегов, чем дикий тип, хотя это различие было статистически значимым только в богарных условиях 2023 года на стадии выхода в трубку. Линии с двойной мутацией tb-A1-W339* и tb-B1-W341* обычно давали значительно больше побегов, чем линии дикого типа, хотя это различие не было статистически значимым на стадии выхода в трубку в орошаемых условиях 2022 года и на стадии созревания в условиях 2023 и 2024 годов. Генотип с одинарной мутацией tb-B1-W341* показал наибольшую вариабельность между фазами развития и условиями среды по сравнению с другими генотипами. В богарных условиях 2022 года этот генотип формировал немного больше побегов, чем дикий тип, но меньше, чем другие мутантные генотипы. В орошаемых условиях 2022 года этот генотип изначально имел немного больше побегов на стадии выхода в трубку, но к колошению и созреванию их количество увеличилось до уровня двойных мутантов. В богарных условиях 2023 и 2024 годов этот генотип производил аналогичное число побегов, как двойные мутанты, заканчивая вегетационный период с наибольшим количеством побегов среди всех генотипов, хотя различия не были статистически значимыми. Наконец, в орошаемых условиях 2024 года генотип с одинарной мутацией tb-B1-W341* демонстрировал тенденцию к формированию меньшего числа побегов по сравнению с диким типом во всех трех временных точках (Рисунок 1, Таблица S12).
3.3 Результаты испытаний с разной нормой высева
Как отмечалось ранее, стандартные эксперименты с нормой высева (196 семян/м²) в Бозмене в 2023 и 2024 годах не показали значимых различий в урожайности зерна между генотипами. Однако при низкой норме высева (98 семян/м²) в 2023 году генотип с одинарной мутацией tb-B1-W341* дал на 13,0% больше зерна, чем линии дикого типа (p = 0,0012, t-критерий для независимых выборок) (Рисунок S1). Фактически, этот генотип при низкой норме высева показал несколько более высокую урожайность, чем генотип дикого типа при стандартной норме высева, хотя это различие не было статистически значимым. Значимых различий в урожайности зерна между генотипами при других плотностях посадки и условиях среды выявлено не было. Как и во всех стандартных испытаниях, все генотипы в экспериментах с переменной нормой высева имели одинаковые сроки колошения и созревания. Линии, высаженные при низкой и очень низкой нормах высева, колосились и созревали на 1-2 дня позже, чем линии при стандартной и высокой нормах высева (данные не показаны).
4 Обсуждение
4.1 Потенциал кущения и урожайность зерна
Результаты показывают, что внесение мутантных аллелей TB-A1 и TB-B1 в твердую пшеницу увеличивает кущение в различных условиях, хотя общее количество побегов к созреванию, безусловно, ограничивается факторами среды, такими как доступность воды. Хотя кущение у двойных мутантных генотипов менее ограничено, чем у дикого типа, дополнительные побеги отмирают позднее в сезоне при недостатке влаги. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* демонстрировали повышенный потенциал кущения в определенных условиях. В засушливых условиях, таких как богарные условия Бозмена 2022 года, эти линии кустились аналогично дикому типу (Рисунок 1, Таблица S12). В условиях с большей доступностью воды в начале сезона, таких как орошаемые условия Бозмена 2022 года и богарные условия Moccasin 2023 года, эти линии кустились аналогично двойным мутантам. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* давали значительно больше зерна, чем линии дикого типа в Бозмене в 2022 году. Это, вероятно, частично связано с более поздним посевом, а повышенный потенциал кущения этих линий позволил им быстро расти и куститься в мае, когда выпало больше среднего количества осадков (Таблица 3). Хотя в Хавере в 2024 году также были обильные осадки в начале сезона, более ранний посев при высокой норме высева и жаркая погода в июле могли способствовать отсутствию различий в урожайности (Таблицы 2 и 3). В целом, повышенный потенциал кущения у генотипа с одинарной мутацией tb-B1-W341* позволяет культуре эффективнее использовать влагу в середине сезона и преобразовывать ее в увеличение числа продуктивных побегов и урожайности зерна при благоприятных условиях. При недостатке влаги позднее в сезоне повышенное кущение у этих линий не приводит к снижению урожайности по сравнению с диким типом. Аналогично, при отсутствии обильных осадков в начале сезона линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* не кустятся сильнее и дают сопоставимую урожайность с диким типом (Таблица S1, Таблица 3). Поскольку известно, что стерильные побеги снижают потенциал урожайности, важно было измерить общее число побегов и число продуктивных побегов, чтобы определить, увеличивают ли мутации TB1 этот нежелательный признак (Richards, 1988). В среднем, дикий тип и генотипы с одинарной мутацией формировали продуктивные побеги с одинаковой частотой (90% от общего числа). Двойные мутанты производили продуктивные побеги с несколько меньшей частотой (89%), хотя это снижение не было значимым. Увеличение числа ранних побегов у мутантов TB1 поддерживает эту частоту, так как ранние побеги с большей вероятностью формируют фертильные колосья, чем поздние третичные побеги (Clements et al., 1974; Ishag & Taha, 1974). Подсчеты побегов в начале и середине сезона дают информацию о фазах развития, когда потенциал кущения мутантных линий TB1 увеличивается наиболее значительно. В экспериментах в Бозмене в 2022 году подсчеты побегов на стадии выхода в трубку проводились в один день для богарных и орошаемых условий. Полив за 4 дня до подсчета в орошаемом варианте не увеличил число побегов у двойных мутантов TB1, но увеличил его у других генотипов, уменьшив различия между генотипами. В 2023 году в Бозмене май был засушливым, а июнь - дождливым, что привело к большему общему числу побегов. В 2024 году в орошаемом варианте было больше побегов на стадии выхода в трубку, чем в богарном, хотя полив начали позже, что может объясняться разными сроками посева и пространственной изменчивостью. Эффект повышенного потенциала кущения на урожайность усиливается при снижении нормы высева. В 2023 году линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* дали высокую урожайность при низкой норме высева благодаря способности активно куститься при увеличении пространства и ресурсов, несмотря на затенение соседями. При очень низкой норме высева затенение было минимальным, потенциально снижая экспрессию TB1 у всех генотипов и увеличивая кущение независимо от генотипа. Хотя в 2024 году различий не наблюдали, данные 2023 года позволяют предположить, что растения со сниженной функцией TB1 могут частично игнорировать сигналы затенения от соседей и полнее использовать доступные ресурсы.
4.2 Влияние TB1 на высоту растений
Наблюдаемое постепенное снижение высоты у мутантных линий TB1 (Таблица 5) противоречит данным Dixon et al. (2020), где природные мутантные аллели TB1 у гексаплоидной пшеницы увеличивали высоту растений в тепличных условиях. Это различие может быть связано с функциональными различиями между индуцированными EMS нонсенс-мутациями и природными мутантными аллелями, либо с взаимодействием генотип-среда при выращивании в поле или теплице.
4.3 Подтверждающие исследования
Результаты, показывающие увеличение урожайности у линий с одинарной мутацией TB1, косвенно подтверждаются двумя исследованиями, связывающими снижение экспрессии или функции TB1 с более высокой урожайностью зерна в стрессовых условиях (Zhou et al., 2022; Ishizaki et al., 2023). Эти исследования согласуются с гипотезой, что линии с повышенным потенциалом кущения могут хорошо проявлять себя в условиях ограниченных ресурсов.
4.4 Потенциальные подземные эффекты
Отсутствие объясняющих различий в надземных признаках указывает на возможные различия в корневой системе, такие как увеличение ветвления корней. Незначительное снижение размера зерна у мутантных генотипов TB1, несмотря на другие различия, позволяет предположить, что эти генотипы могут поглощать больше воды и питательных веществ во время налива зерна. Эти наблюдения подтверждают гипотезу, что снижение функции TB1 увеличивает ветвление и биомассу корней, аналогично выводам исследований на кукурузе (Gaudin et al., 2014).
5 Заключение
Снижение функции TB1 в твердой пшенице путем внесения единичного нокаутного аллеля tb-B1-W341* увеличивает урожайность в некоторых условиях, сохраняя ее на уровне дикого типа в других. Наибольшая польза от снижения функции TB1 наблюдалась в условиях с засухой, но с периодическими осадками или орошением. Благодаря повышенному потенциалу кущения эти линии могут наиболее эффективно использовать влагу в середине сезона, увеличивая продуктивность. При благоприятных условиях внесение tb-B1-W341* может увеличить урожай зерна до 20% без снижения содержания белка. Необходимы дальнейшие исследования в различных условиях выращивания, на других генетических фонах и по морфологии корней этих генотипов.
Вклад авторов
[Приведены стандартные формулировки о вкладе каждого автора в исследование]
Заявление о конфликте интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Как отмечалось ранее, стандартные эксперименты с нормой высева (196 семян/м²) в Бозмене в 2023 и 2024 годах не показали значимых различий в урожайности зерна между генотипами. Однако при низкой норме высева (98 семян/м²) в 2023 году генотип с одинарной мутацией tb-B1-W341* дал на 13,0% больше зерна, чем линии дикого типа (p = 0,0012, t-критерий для независимых выборок) (Рисунок S1). Фактически, этот генотип при низкой норме высева показал несколько более высокую урожайность, чем генотип дикого типа при стандартной норме высева, хотя это различие не было статистически значимым. Значимых различий в урожайности зерна между генотипами при других плотностях посадки и условиях среды выявлено не было. Как и во всех стандартных испытаниях, все генотипы в экспериментах с переменной нормой высева имели одинаковые сроки колошения и созревания. Линии, высаженные при низкой и очень низкой нормах высева, колосились и созревали на 1-2 дня позже, чем линии при стандартной и высокой нормах высева (данные не показаны).
4 Обсуждение
4.1 Потенциал кущения и урожайность зерна
Результаты показывают, что внесение мутантных аллелей TB-A1 и TB-B1 в твердую пшеницу увеличивает кущение в различных условиях, хотя общее количество побегов к созреванию, безусловно, ограничивается факторами среды, такими как доступность воды. Хотя кущение у двойных мутантных генотипов менее ограничено, чем у дикого типа, дополнительные побеги отмирают позднее в сезоне при недостатке влаги. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* демонстрировали повышенный потенциал кущения в определенных условиях. В засушливых условиях, таких как богарные условия Бозмена 2022 года, эти линии кустились аналогично дикому типу (Рисунок 1, Таблица S12). В условиях с большей доступностью воды в начале сезона, таких как орошаемые условия Бозмена 2022 года и богарные условия Moccasin 2023 года, эти линии кустились аналогично двойным мутантам. Линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* давали значительно больше зерна, чем линии дикого типа в Бозмене в 2022 году. Это, вероятно, частично связано с более поздним посевом, а повышенный потенциал кущения этих линий позволил им быстро расти и куститься в мае, когда выпало больше среднего количества осадков (Таблица 3). Хотя в Хавере в 2024 году также были обильные осадки в начале сезона, более ранний посев при высокой норме высева и жаркая погода в июле могли способствовать отсутствию различий в урожайности (Таблицы 2 и 3). В целом, повышенный потенциал кущения у генотипа с одинарной мутацией tb-B1-W341* позволяет культуре эффективнее использовать влагу в середине сезона и преобразовывать ее в увеличение числа продуктивных побегов и урожайности зерна при благоприятных условиях. При недостатке влаги позднее в сезоне повышенное кущение у этих линий не приводит к снижению урожайности по сравнению с диким типом. Аналогично, при отсутствии обильных осадков в начале сезона линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* не кустятся сильнее и дают сопоставимую урожайность с диким типом (Таблица S1, Таблица 3). Поскольку известно, что стерильные побеги снижают потенциал урожайности, важно было измерить общее число побегов и число продуктивных побегов, чтобы определить, увеличивают ли мутации TB1 этот нежелательный признак (Richards, 1988). В среднем, дикий тип и генотипы с одинарной мутацией формировали продуктивные побеги с одинаковой частотой (90% от общего числа). Двойные мутанты производили продуктивные побеги с несколько меньшей частотой (89%), хотя это снижение не было значимым. Увеличение числа ранних побегов у мутантов TB1 поддерживает эту частоту, так как ранние побеги с большей вероятностью формируют фертильные колосья, чем поздние третичные побеги (Clements et al., 1974; Ishag & Taha, 1974). Подсчеты побегов в начале и середине сезона дают информацию о фазах развития, когда потенциал кущения мутантных линий TB1 увеличивается наиболее значительно. В экспериментах в Бозмене в 2022 году подсчеты побегов на стадии выхода в трубку проводились в один день для богарных и орошаемых условий. Полив за 4 дня до подсчета в орошаемом варианте не увеличил число побегов у двойных мутантов TB1, но увеличил его у других генотипов, уменьшив различия между генотипами. В 2023 году в Бозмене май был засушливым, а июнь - дождливым, что привело к большему общему числу побегов. В 2024 году в орошаемом варианте было больше побегов на стадии выхода в трубку, чем в богарном, хотя полив начали позже, что может объясняться разными сроками посева и пространственной изменчивостью. Эффект повышенного потенциала кущения на урожайность усиливается при снижении нормы высева. В 2023 году линии с одинарной мутацией tb-B1-W341* дали высокую урожайность при низкой норме высева благодаря способности активно куститься при увеличении пространства и ресурсов, несмотря на затенение соседями. При очень низкой норме высева затенение было минимальным, потенциально снижая экспрессию TB1 у всех генотипов и увеличивая кущение независимо от генотипа. Хотя в 2024 году различий не наблюдали, данные 2023 года позволяют предположить, что растения со сниженной функцией TB1 могут частично игнорировать сигналы затенения от соседей и полнее использовать доступные ресурсы.
4.2 Влияние TB1 на высоту растений
Наблюдаемое постепенное снижение высоты у мутантных линий TB1 (Таблица 5) противоречит данным Dixon et al. (2020), где природные мутантные аллели TB1 у гексаплоидной пшеницы увеличивали высоту растений в тепличных условиях. Это различие может быть связано с функциональными различиями между индуцированными EMS нонсенс-мутациями и природными мутантными аллелями, либо с взаимодействием генотип-среда при выращивании в поле или теплице.
4.3 Подтверждающие исследования
Результаты, показывающие увеличение урожайности у линий с одинарной мутацией TB1, косвенно подтверждаются двумя исследованиями, связывающими снижение экспрессии или функции TB1 с более высокой урожайностью зерна в стрессовых условиях (Zhou et al., 2022; Ishizaki et al., 2023). Эти исследования согласуются с гипотезой, что линии с повышенным потенциалом кущения могут хорошо проявлять себя в условиях ограниченных ресурсов.
4.4 Потенциальные подземные эффекты
Отсутствие объясняющих различий в надземных признаках указывает на возможные различия в корневой системе, такие как увеличение ветвления корней. Незначительное снижение размера зерна у мутантных генотипов TB1, несмотря на другие различия, позволяет предположить, что эти генотипы могут поглощать больше воды и питательных веществ во время налива зерна. Эти наблюдения подтверждают гипотезу, что снижение функции TB1 увеличивает ветвление и биомассу корней, аналогично выводам исследований на кукурузе (Gaudin et al., 2014).
5 Заключение
Снижение функции TB1 в твердой пшенице путем внесения единичного нокаутного аллеля tb-B1-W341* увеличивает урожайность в некоторых условиях, сохраняя ее на уровне дикого типа в других. Наибольшая польза от снижения функции TB1 наблюдалась в условиях с засухой, но с периодическими осадками или орошением. Благодаря повышенному потенциалу кущения эти линии могут наиболее эффективно использовать влагу в середине сезона, увеличивая продуктивность. При благоприятных условиях внесение tb-B1-W341* может увеличить урожай зерна до 20% без снижения содержания белка. Необходимы дальнейшие исследования в различных условиях выращивания, на других генетических фонах и по морфологии корней этих генотипов.
Вклад авторов
[Приведены стандартные формулировки о вкладе каждого автора в исследование]
Заявление о конфликте интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Ссылки на литературу
AAFC. (2024). Canada: Outlook for principal field crops. Agriculture and Agri-Food Canada. https://agriculture.canada.ca/en/sector/crops/reports-statistics/canada-outlook-principal-field-crops-2024-11-19
Aguilar-Martínez, J. A., Poza-Carrión, C., & Cubas, P. (2007). Arabidopsis BRANCHED1 acts as an integrator of branching signals within axillary buds. Plant Cell, 19(2), 458–472. https://doi.org/10.1105/tpc.106.048934
Alqudah, A. M., Koppolu, R., Wolde, G. M., Graner, A., & Schnurbusch, T. (2016). The genetic architecture of barley plant stature. Frontiers in Genetics, 7, Article 117. https://doi.org/10.3389/fgene.2016.00117
Bates, D., Mächler, M., Bolker, B., & Walker, S. (2015). Fitting linear mixed-effects models using lme4. Journal of Statistical Software, 67, 1–48. https://doi.org/10.18637/jss.v067.i01
Bazargani, M. M., Sarhadi, E., Bushehri, A.-A. S., Matros, A., Mock, H.-P., Naghavi, M.-R., Hajihoseini, V., Mardi, M., Hajirezaei, M.-R., Moradi, F., Ehdaie, B., & Salekdeh, G. H. (2011). A proteomics view on the role of drought-induced senescence and oxidative stress defense in enhanced stem reserves remobilization in wheat. Journal of Proteomics, 74(10), 1959–1973. https://doi.org/10.1016/j.jprot.2011.05.015
Brown, M. M., Martin, J. M., Jobson, E. M., Hogg, A. C., Carr, P. M., & Giroux, M. J. (2022). Evaluating the impact of Rht hypomorphic mutations in durum wheat. Crop Science, 62(1), 247–258. https://doi.org/10.1002/csc2.20672
Clements, R., Cross, R., & Sanders, P. (1974). Effect of sowing rate on the growth and yield of standard and semidwarf wheat cultivars. New Zealand Journal of Experimental Agriculture, 2(2), 139–144. https://doi.org/10.1080/03015521.1974.10425750
Cook, J. P., Acharya, R. K., Martin, J. M., Blake, N. K., Khan, I. J., Heo, H.-Y., Kephart, K. D., Eckhoff, J., Talbert, L. E., & Sherman, J. D. (2021). Genetic analysis of stay-green, yield, and agronomic traits in spring wheat. Crop Science, 61(1), 383–395. https://doi.org/10.1002/csc2.20302
Dixon, L. E., Greenwood, J. R., Bencivenga, S., Zhang, P., Cockram, J., Mellers, G., Ramm, K., Cavanagh, C., Swain, S. M., & Boden, S. A. (2018). TEOSINTE BRANCHED1 regulates inflorescence architecture and development in bread wheat (Triticum aestivum). Plant Cell, 30(3), 563–581. https://doi.org/10.1105/tpc.17.00961
Dixon, L. E., Pasquariello, M., & Boden, S. A. (2020). TEOSINTE BRANCHED1 regulates height and stem internode length in bread wheat. Journal of Experimental Botany, 71(16), 4742–4750. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa252
Doebley, J., Stec, A., & Gustus, C. (1995). Teosinte Branched1 and the origin of maize—Evidence for epistasis and the evolution of dominance. Genetics, 141(1), 333–346. https://doi.org/10.1093/genetics/141.1.333
Doebley, J., Stec, A., & Hubbard, L. (1997). The evolution of apical dominance in maize. Nature, 386(6624), 485–488. https://doi.org/10.1038/386485a0
Donald, C. (1981). Competitive plants, communal plants, and yield in wheat crops. In L. T. Evans & W. J. Peacock (Eds.), Wheat science-today and tomorrow ( 223–247). Cambridge University Press.
Donald, C. T. (1968). The breeding of crop ideotypes. Euphytica, 17, 385–403. https://doi.org/10.1007/BF00056241
Dong, B., Zheng, X., Liu, H., Able, J. A., Yang, H., Zhao, H., Zhang, M., Qiao, Y., Wang, Y., & Liu, M. (2017). Effects of drought stress on pollen sterility, grain yield, abscisic acid and protective enzymes in two winter wheat cultivars. Frontiers in Plant Science, 8, Article 1008. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01008
El Baidouri, M., Murat, F., Veyssiere, M., Molinier, M., Flores, R., Burlot, L., Alaux, M., Quesneville, H., Pont, C., & Salse, J. (2017). Reconciling the evolutionary origin of bread wheat (Triticum aestivum). New Phytologist, 213(3), 1477–1486. https://doi.org/10.1111/nph.14113
El Hassouni, K., Alahmad, S., Belkadi, B., Filali-Maltouf, A., Hickey, L. T., & Bassi, F. M. (2018). Root system architecture and its association with yield under different water regimes in durum wheat. Crop Science, 58(6), 2331–2346. https://doi.org/10.2135/cropsci2018.01.0076
Gaudin, A. C. M., McClymont, S. A., Soliman, S. S. M., & Raizada, M. N. (2014). The effect of altered dosage of a mutant allele of Teosinte branched 1 (tb1-ref) on the root system of modern maize. BMC Genetics, 15, Article 23. https://doi.org/10.1186/1471-2156-15-23
Hogg, A. C., Hale, C. O., Tillett, B. J., Huang, L. I., Carr, P. M., Eberly, J., Chen, C., Kowatch-Carlson, C., Crutcher, F., Lamb, P., Haney, E., Smith, V., Dykes, L., Chen, X., Islam, M. M., Liu, Z., & Giroux, M. J. (2025). Registration of ‘MT Blackbeard’ and ‘MT Raska’ durum wheat. Journal of Plant Registrations, 19(1), Article e20425. https://doi.org/10.1002/plr2.20425
Ishag, H., & Taha, M. (1974). Production and survival of tillers of wheat and their contribution to yield. The Journal of Agricultural Science, 83(1), 117–124. https://doi.org/10.1017/S0021859600047079
Ishizaki, T., Ueda, Y., Takai, T., Maruyama, K., & Tsujimoto, Y. (2023). In-frame mutation in rice TEOSINTE BRANCHED1 (OsTB1) improves productivity under phosphorus deficiency. Plant Science: An International Journal of Experimental Plant Biology, 330, 111627. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2023.111627
Jafari, F., Wang, B., Wang, H., & Zou, J. (2024). Breeding maize of ideal plant architecture for high-density planting tolerance through modulating shade avoidance response and beyond. Journal of Integrative Plant Biology, 66(5), 849–864. https://doi.org/10.1111/jipb.13603
Jobson, E. M., Martin, J. M., Schneider, T. M., & Giroux, M. J. (2018). The impact of the Rht-B1b, Rht-D1b, and Rht-8 wheat semi-dwarfing genes on flour milling, baking, and micronutrients. Cereal Chemistry, 95(6), 770–778. https://doi.org/10.1002/cche.10091
Jones, B. H., Blake, N. K., Heo, H. Y., Martin, J. M., Torrion, J. A., & Talbert, L. E. (2021). Allelic response of yield component traits to resource availability in spring wheat. Theoretical and Applied Genetics, 134(2), 603–620. https://doi.org/10.1007/s00122-020-03717-7
Krasileva, K. V., Vasquez-Gross, H. A., Howell, T., Bailey, P., Paraiso, F., Clissold, L., Simmonds, J., Ramirez-Gonzalez, R. H., Wang, X., Borrill, P., Fosker, C., Ayling, S., Phillips, A. L., Uauy, C., & Dubcovsky, J. (2017). Uncovering hidden variation in polyploid wheat. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 114(6), E913–E921. https://doi.org/10.1073/pnas.1619268114
Kukal, M. S., & Irmak, S. (2018). US agro-climate in 20th century: Growing degree days, first and last frost, growing season length, and impacts on crop yields. Scientific Reports, 8(1), Article 6977. https://doi.org/10.1038/s41598-018-25212-2
Lanning, S. P., Martin, J. M., Stougaard, R. N., Guillen-Portal, F. R., Blake, N. K., Sherman, J. D., Robbins, A. M., Kephart, K. D., Lamb, P., Carlson, G. R., Pumphrey, M., & Talbert, L. E. (2012). Evaluation of near-isogenic lines for three height-reducing genes in hard red spring wheat. Crop Science, 52(3), 1145–1152. https://doi.org/10.2135/cropsci2011.11.0625
Lewis, J. M., Mackintosh, C. A., Shin, S., Gilding, E., Kravchenko, S., Baldridge, G., Zeyen, R., & Muehlbauer, G. J. (2008). Overexpression of the maize Teosinte Branched1 gene in wheat suppresses tiller development. Plant Cell Reports, 27(7), 1217–1225. https://doi.org/10.1007/s00299-008-0543-8
Liu, Y., Zhang, P., Li, M., Chang, L., Cheng, H., Chai, S., & Yang, D. (2020). Dynamic responses of accumulation and remobilization of water soluble carbohydrates in wheat stem to drought stress. Plant Physiology and Biochemistry, 155, 262–270. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2020.07.024
Mock, J., & Pearce, R. (1975). An ideotype of maize. Euphytica, 24(3), 613–623. https://doi.org/10.1007/BF00132898
Mueller, B., Hauser, M., Iles, C., Rimi, R. H., Zwiers, F. W., & Wan, H. (2015). Lengthening of the growing season in wheat and maize producing regions. Weather and Climate Extremes, 9, 47–56. https://doi.org/10.1016/j.wace.2015.04.001
Naruoka, Y., Talbert, L. E., Lanning, S. P., Blake, N. K., Martin, J. M., & Sherman, J. D. (2011). Identification of quantitative trait loci for productive tiller number and its relationship to agronomic traits in spring wheat. Theoretical and Applied Genetics, 123(6), 1043–1053. https://doi.org/10.1007/s00122-011-1646-0
Nasseer, A. M., Martin, J. M., Heo, H. Y., Blake, N. K., Sherman, J. D., Pumphrey, M., Kephart, K. D., Lanning, S. P., Naruoka, Y., & Talbert, L. E. (2016). Impact of a quantitative trait locus for tiller number on plasticity of agronomic traits in spring wheat. Crop Science, 56(2), 595–602. https://doi.org/10.2135/cropsci2015.05.0325
Peterson, J. (2024). WMR-world durum 2024. North Dakota Wheat Commission. https://www.ndwheat.com/post/wmr-world-durum-2024
Ramsay, L., Comadran, J., Druka, A., Marshall, D. F., Thomas, W. T. B., Macaulay, M., Mackenzie, K., Simpson, C., Fuller, J., Bonar, N., Hayes, P. M., Lundqvist, U., Franckowiak, J. D., Close, T. J., Muehlbauer, G. J., & Waugh, R. (2011). INTERMEDIUM-C, a modifier of lateral spikelet fertility in barley, is an ortholog of the maize domestication gene TEOSINTE BRANCHED 1. Nature Genetics, 43(2), 169–172. https://doi.org/10.1038/ng.745
Richards, R. (1988). A tiller inhibitor gene in wheat and its effect on plant growth. Australian Journal of Agricultural Research, 39(5), 749–757. https://doi.org/10.1071/AR9880749
Schmidt, J. E., Bowles, T. M., & Gaudin, A. C. M. (2016). Using ancient traits to convert soil health into crop yield: Impact of selection on maize root and rhizosphere function. Frontiers in Plant Science, 7, Article 373. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00373
Sedgley, R. (1991). An appraisal of the Donald ideotype after 21 years. Field Crops Research, 26(2), 93–112. https://doi.org/10.1016/0378-4290(91)90031-P
Semenov, M. A., & Stratonovitch, P. (2013). Designing high-yielding wheat ideotypes for a changing climate. Food and Energy Security, 2(3), 185–196. https://doi.org/10.1002/fes3.34
Senapati, N., Stratonovitch, P., Paul, M. J., & Semenov, M. A. (2019). Drought tolerance during reproductive development is important for increasing wheat yield potential under climate change in Europe. Journal of Experimental Botany, 70(9), 2549–2560. https://doi.org/10.1093/jxb/ery226
Shang, Y., Yuan, L., Di, Z., Jia, Y., Zhang, Z., Li, S., Xing, L., Qi, Z., Wang, X., Zhu, J., Hua, W., Wu, X., Zhu, M., Li, G., & Li, C. (2020). A CYC/TB1-type TCP transcription factor controls spikelet meristem identity in barley. Journal of Experimental Botany, 71(22), 7118–7131. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa416
Studer, A., Zhao, Q., Ross-Ibarra, J., & Doebley, J. (2011). Identification of a functional transposon insertion in the maize domestication gene tb1. Nature Genetics, 43(11), 1160–1163. https://doi.org/10.1038/ng.942
Takeda, T., Suwa, Y., Suzuki, M., Kitano, H., Ueguchi-Tanaka, M., Ashikari, M., Matsuoka, M., & Ueguchi, C. (2003). The OsTB1 gene negatively regulates lateral branching in rice. Plant Journal, 33(3), 513–520. https://doi.org/10.1046/j.1365-313X.2003.01648.x
Thomashow, M. F. (1998). Role of cold-responsive genes in plant freezing tolerance. Plant Physiology, 118(1), 1–8. https://doi.org/10.1104/pp.118.1.1
Tokatlidis, I. (2014). Addressing the yield by density interaction is a prerequisite to bridge the yield gap of rain-fed wheat. Annals of Applied Biology, 165(1), 27–42. https://doi.org/10.1111/aab.12121
USDA. (2024). Small grains 2024 summary. U.S. Department of Agriculture, Economics, Statistics, and Marketing Information System. https://usda.library.cornell.edu/concern/publications/5t34sj573
Volkman, M. M., Martin, J. M., Hogg, A. C., Wright, L., Hale, C., Carr, P. M., & Giroux, M. J. (2022). Durum wheat Teosinte Branched1 null mutations increase tillering. Crop Science, 62(4), 1522–1530. https://doi.org/10.1002/csc2.20775
Wang, H., Seiler, C., Sreenivasulu, N., Von Wirén, N., & Kuhlmann, M. (2022). INTERMEDIUM-C mediates the shade-induced bud growth arrest in barley. Journal of Experimental Botany, 73(7), 1963–1977. https://doi.org/10.1093/jxb/erab542
Wasson, A. P., Richards, R. A., Chatrath, R., Misra, S. C., Prasad, S. V. S., Rebetzke, G. J., Kirkegaard, J. A., Christopher, J., & Watt, M. (2012). Traits and selection strategies to improve root systems and water uptake in water-limited wheat crops. Journal of Experimental Botany, 63(9), 3485–3498. https://doi.org/10.1093/jxb/ers111
Whan, B., Delane, R., & Gilmour, R. (1988, July 13–19). The potential of reduced tillering wheats in dry environments. Proceedings of the Seventh International Wheat Genetics Symposium, Cambridge, UK.
Whipple, C. J., Kebrom, T. H., Weber, A. L., Yang, F., Hall, D., Meeley, R., Schmidt, R., Doebley, J., Brutnell, T. P., & Jackson, D. P. (2011). grassy tillers1 promotes apical dominance in maize and responds to shade signals in the grasses. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(33), E506–E512. https://doi.org/10.1073/pnas.1102819108
Williams, J. L., Sherman, J. D., Lamb, P., Cook, J., Lachowiec, J. A., & Bourgault, M. (2022). Relationships between roots, the stay-green phenotype, and agronomic performance in barley and wheat grown in semi-arid conditions. The Plant Phenome Journal, 5(1), Article e220050. https://doi.org/10.1002/ppj2.20050
Xu, D., Bian, Y., Luo, X., Jia, C., Hao, Q., Tian, X., Cao, Q., Chen, W., Ma, W., Ni, Z., Fu, X., He, Z., Xia, X., & Cao, S. (2023). Dissecting pleiotropic functions of the wheat Green Revolution gene Rht1 in plant morphogenesis and yield formation. Development, 150(20), Article dev201601. https://doi.org/10.1242/dev.201601
Yunusa, I., & Sedgley, R. (1992). Reduced tillering spring wheats for heavy textured soils in a semi-arid Mediterranean environment. Journal of Agronomy and Crop Science, 168(3), 159–168. https://doi.org/10.1111/j.1439-037X.1992.tb00994.x
Zadoks, J. C., Chang, T. T., & Konzak, C. F. (1974). A decimal code for the growth stages of cereals. Weed Research, 14(6), 415–421. https://doi.org/10.1111/j.1365-3180.1974.tb01084.x
Zhou, Y., Liu, J., Guo, J., Wang, Y., Ji, H., Chu, X., Xiao, K., Qi, X., Hu, L., Li, H., Hu, M., Tang, W., Yan, J., Yan, H., Bai, X., Ge, L., Lyu, M., Chen, J., Xu, Z., … Ma, Y. (2022). GmTDN1 improves wheat yields by inducing dual tolerance to both drought and low-N stress. Plant Biotechnology Journal, 20(8), 1606–1621. https://doi.org/10.1111/pbi.13836
Zhu, Y., Ren, L., Horton, R., Lü, H., Wang, Z., & Yuan, F. (2018). Estimating the contribution of groundwater to the root zone of winter wheat using root density distribution functions. Vadose Zone Journal, 17(1), 1–15. https://doi.org/10.2136/vzj2017.04.0075
Zwirek, M., Waugh, R., & McKim, S. M. (2019). Interaction between row-type genes in barley controls meristem determinacy and reveals novel routes to improved grain. New Phytologist, 221(4), 1950–1965. https://doi.org/10.1111/nph.15548
AAFC. (2024). Canada: Outlook for principal field crops. Agriculture and Agri-Food Canada. https://agriculture.canada.ca/en/sector/crops/reports-statistics/canada-outlook-principal-field-crops-2024-11-19
Aguilar-Martínez, J. A., Poza-Carrión, C., & Cubas, P. (2007). Arabidopsis BRANCHED1 acts as an integrator of branching signals within axillary buds. Plant Cell, 19(2), 458–472. https://doi.org/10.1105/tpc.106.048934
Alqudah, A. M., Koppolu, R., Wolde, G. M., Graner, A., & Schnurbusch, T. (2016). The genetic architecture of barley plant stature. Frontiers in Genetics, 7, Article 117. https://doi.org/10.3389/fgene.2016.00117
Bates, D., Mächler, M., Bolker, B., & Walker, S. (2015). Fitting linear mixed-effects models using lme4. Journal of Statistical Software, 67, 1–48. https://doi.org/10.18637/jss.v067.i01
Bazargani, M. M., Sarhadi, E., Bushehri, A.-A. S., Matros, A., Mock, H.-P., Naghavi, M.-R., Hajihoseini, V., Mardi, M., Hajirezaei, M.-R., Moradi, F., Ehdaie, B., & Salekdeh, G. H. (2011). A proteomics view on the role of drought-induced senescence and oxidative stress defense in enhanced stem reserves remobilization in wheat. Journal of Proteomics, 74(10), 1959–1973. https://doi.org/10.1016/j.jprot.2011.05.015
Brown, M. M., Martin, J. M., Jobson, E. M., Hogg, A. C., Carr, P. M., & Giroux, M. J. (2022). Evaluating the impact of Rht hypomorphic mutations in durum wheat. Crop Science, 62(1), 247–258. https://doi.org/10.1002/csc2.20672
Clements, R., Cross, R., & Sanders, P. (1974). Effect of sowing rate on the growth and yield of standard and semidwarf wheat cultivars. New Zealand Journal of Experimental Agriculture, 2(2), 139–144. https://doi.org/10.1080/03015521.1974.10425750
Cook, J. P., Acharya, R. K., Martin, J. M., Blake, N. K., Khan, I. J., Heo, H.-Y., Kephart, K. D., Eckhoff, J., Talbert, L. E., & Sherman, J. D. (2021). Genetic analysis of stay-green, yield, and agronomic traits in spring wheat. Crop Science, 61(1), 383–395. https://doi.org/10.1002/csc2.20302
Dixon, L. E., Greenwood, J. R., Bencivenga, S., Zhang, P., Cockram, J., Mellers, G., Ramm, K., Cavanagh, C., Swain, S. M., & Boden, S. A. (2018). TEOSINTE BRANCHED1 regulates inflorescence architecture and development in bread wheat (Triticum aestivum). Plant Cell, 30(3), 563–581. https://doi.org/10.1105/tpc.17.00961
Dixon, L. E., Pasquariello, M., & Boden, S. A. (2020). TEOSINTE BRANCHED1 regulates height and stem internode length in bread wheat. Journal of Experimental Botany, 71(16), 4742–4750. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa252
Doebley, J., Stec, A., & Gustus, C. (1995). Teosinte Branched1 and the origin of maize—Evidence for epistasis and the evolution of dominance. Genetics, 141(1), 333–346. https://doi.org/10.1093/genetics/141.1.333
Doebley, J., Stec, A., & Hubbard, L. (1997). The evolution of apical dominance in maize. Nature, 386(6624), 485–488. https://doi.org/10.1038/386485a0
Donald, C. (1981). Competitive plants, communal plants, and yield in wheat crops. In L. T. Evans & W. J. Peacock (Eds.), Wheat science-today and tomorrow ( 223–247). Cambridge University Press.
Donald, C. T. (1968). The breeding of crop ideotypes. Euphytica, 17, 385–403. https://doi.org/10.1007/BF00056241
Dong, B., Zheng, X., Liu, H., Able, J. A., Yang, H., Zhao, H., Zhang, M., Qiao, Y., Wang, Y., & Liu, M. (2017). Effects of drought stress on pollen sterility, grain yield, abscisic acid and protective enzymes in two winter wheat cultivars. Frontiers in Plant Science, 8, Article 1008. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01008
El Baidouri, M., Murat, F., Veyssiere, M., Molinier, M., Flores, R., Burlot, L., Alaux, M., Quesneville, H., Pont, C., & Salse, J. (2017). Reconciling the evolutionary origin of bread wheat (Triticum aestivum). New Phytologist, 213(3), 1477–1486. https://doi.org/10.1111/nph.14113
El Hassouni, K., Alahmad, S., Belkadi, B., Filali-Maltouf, A., Hickey, L. T., & Bassi, F. M. (2018). Root system architecture and its association with yield under different water regimes in durum wheat. Crop Science, 58(6), 2331–2346. https://doi.org/10.2135/cropsci2018.01.0076
Gaudin, A. C. M., McClymont, S. A., Soliman, S. S. M., & Raizada, M. N. (2014). The effect of altered dosage of a mutant allele of Teosinte branched 1 (tb1-ref) on the root system of modern maize. BMC Genetics, 15, Article 23. https://doi.org/10.1186/1471-2156-15-23
Hogg, A. C., Hale, C. O., Tillett, B. J., Huang, L. I., Carr, P. M., Eberly, J., Chen, C., Kowatch-Carlson, C., Crutcher, F., Lamb, P., Haney, E., Smith, V., Dykes, L., Chen, X., Islam, M. M., Liu, Z., & Giroux, M. J. (2025). Registration of ‘MT Blackbeard’ and ‘MT Raska’ durum wheat. Journal of Plant Registrations, 19(1), Article e20425. https://doi.org/10.1002/plr2.20425
Ishag, H., & Taha, M. (1974). Production and survival of tillers of wheat and their contribution to yield. The Journal of Agricultural Science, 83(1), 117–124. https://doi.org/10.1017/S0021859600047079
Ishizaki, T., Ueda, Y., Takai, T., Maruyama, K., & Tsujimoto, Y. (2023). In-frame mutation in rice TEOSINTE BRANCHED1 (OsTB1) improves productivity under phosphorus deficiency. Plant Science: An International Journal of Experimental Plant Biology, 330, 111627. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2023.111627
Jafari, F., Wang, B., Wang, H., & Zou, J. (2024). Breeding maize of ideal plant architecture for high-density planting tolerance through modulating shade avoidance response and beyond. Journal of Integrative Plant Biology, 66(5), 849–864. https://doi.org/10.1111/jipb.13603
Jobson, E. M., Martin, J. M., Schneider, T. M., & Giroux, M. J. (2018). The impact of the Rht-B1b, Rht-D1b, and Rht-8 wheat semi-dwarfing genes on flour milling, baking, and micronutrients. Cereal Chemistry, 95(6), 770–778. https://doi.org/10.1002/cche.10091
Jones, B. H., Blake, N. K., Heo, H. Y., Martin, J. M., Torrion, J. A., & Talbert, L. E. (2021). Allelic response of yield component traits to resource availability in spring wheat. Theoretical and Applied Genetics, 134(2), 603–620. https://doi.org/10.1007/s00122-020-03717-7
Krasileva, K. V., Vasquez-Gross, H. A., Howell, T., Bailey, P., Paraiso, F., Clissold, L., Simmonds, J., Ramirez-Gonzalez, R. H., Wang, X., Borrill, P., Fosker, C., Ayling, S., Phillips, A. L., Uauy, C., & Dubcovsky, J. (2017). Uncovering hidden variation in polyploid wheat. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 114(6), E913–E921. https://doi.org/10.1073/pnas.1619268114
Kukal, M. S., & Irmak, S. (2018). US agro-climate in 20th century: Growing degree days, first and last frost, growing season length, and impacts on crop yields. Scientific Reports, 8(1), Article 6977. https://doi.org/10.1038/s41598-018-25212-2
Lanning, S. P., Martin, J. M., Stougaard, R. N., Guillen-Portal, F. R., Blake, N. K., Sherman, J. D., Robbins, A. M., Kephart, K. D., Lamb, P., Carlson, G. R., Pumphrey, M., & Talbert, L. E. (2012). Evaluation of near-isogenic lines for three height-reducing genes in hard red spring wheat. Crop Science, 52(3), 1145–1152. https://doi.org/10.2135/cropsci2011.11.0625
Lewis, J. M., Mackintosh, C. A., Shin, S., Gilding, E., Kravchenko, S., Baldridge, G., Zeyen, R., & Muehlbauer, G. J. (2008). Overexpression of the maize Teosinte Branched1 gene in wheat suppresses tiller development. Plant Cell Reports, 27(7), 1217–1225. https://doi.org/10.1007/s00299-008-0543-8
Liu, Y., Zhang, P., Li, M., Chang, L., Cheng, H., Chai, S., & Yang, D. (2020). Dynamic responses of accumulation and remobilization of water soluble carbohydrates in wheat stem to drought stress. Plant Physiology and Biochemistry, 155, 262–270. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2020.07.024
Mock, J., & Pearce, R. (1975). An ideotype of maize. Euphytica, 24(3), 613–623. https://doi.org/10.1007/BF00132898
Mueller, B., Hauser, M., Iles, C., Rimi, R. H., Zwiers, F. W., & Wan, H. (2015). Lengthening of the growing season in wheat and maize producing regions. Weather and Climate Extremes, 9, 47–56. https://doi.org/10.1016/j.wace.2015.04.001
Naruoka, Y., Talbert, L. E., Lanning, S. P., Blake, N. K., Martin, J. M., & Sherman, J. D. (2011). Identification of quantitative trait loci for productive tiller number and its relationship to agronomic traits in spring wheat. Theoretical and Applied Genetics, 123(6), 1043–1053. https://doi.org/10.1007/s00122-011-1646-0
Nasseer, A. M., Martin, J. M., Heo, H. Y., Blake, N. K., Sherman, J. D., Pumphrey, M., Kephart, K. D., Lanning, S. P., Naruoka, Y., & Talbert, L. E. (2016). Impact of a quantitative trait locus for tiller number on plasticity of agronomic traits in spring wheat. Crop Science, 56(2), 595–602. https://doi.org/10.2135/cropsci2015.05.0325
Peterson, J. (2024). WMR-world durum 2024. North Dakota Wheat Commission. https://www.ndwheat.com/post/wmr-world-durum-2024
Ramsay, L., Comadran, J., Druka, A., Marshall, D. F., Thomas, W. T. B., Macaulay, M., Mackenzie, K., Simpson, C., Fuller, J., Bonar, N., Hayes, P. M., Lundqvist, U., Franckowiak, J. D., Close, T. J., Muehlbauer, G. J., & Waugh, R. (2011). INTERMEDIUM-C, a modifier of lateral spikelet fertility in barley, is an ortholog of the maize domestication gene TEOSINTE BRANCHED 1. Nature Genetics, 43(2), 169–172. https://doi.org/10.1038/ng.745
Richards, R. (1988). A tiller inhibitor gene in wheat and its effect on plant growth. Australian Journal of Agricultural Research, 39(5), 749–757. https://doi.org/10.1071/AR9880749
Schmidt, J. E., Bowles, T. M., & Gaudin, A. C. M. (2016). Using ancient traits to convert soil health into crop yield: Impact of selection on maize root and rhizosphere function. Frontiers in Plant Science, 7, Article 373. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00373
Sedgley, R. (1991). An appraisal of the Donald ideotype after 21 years. Field Crops Research, 26(2), 93–112. https://doi.org/10.1016/0378-4290(91)90031-P
Semenov, M. A., & Stratonovitch, P. (2013). Designing high-yielding wheat ideotypes for a changing climate. Food and Energy Security, 2(3), 185–196. https://doi.org/10.1002/fes3.34
Senapati, N., Stratonovitch, P., Paul, M. J., & Semenov, M. A. (2019). Drought tolerance during reproductive development is important for increasing wheat yield potential under climate change in Europe. Journal of Experimental Botany, 70(9), 2549–2560. https://doi.org/10.1093/jxb/ery226
Shang, Y., Yuan, L., Di, Z., Jia, Y., Zhang, Z., Li, S., Xing, L., Qi, Z., Wang, X., Zhu, J., Hua, W., Wu, X., Zhu, M., Li, G., & Li, C. (2020). A CYC/TB1-type TCP transcription factor controls spikelet meristem identity in barley. Journal of Experimental Botany, 71(22), 7118–7131. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa416
Studer, A., Zhao, Q., Ross-Ibarra, J., & Doebley, J. (2011). Identification of a functional transposon insertion in the maize domestication gene tb1. Nature Genetics, 43(11), 1160–1163. https://doi.org/10.1038/ng.942
Takeda, T., Suwa, Y., Suzuki, M., Kitano, H., Ueguchi-Tanaka, M., Ashikari, M., Matsuoka, M., & Ueguchi, C. (2003). The OsTB1 gene negatively regulates lateral branching in rice. Plant Journal, 33(3), 513–520. https://doi.org/10.1046/j.1365-313X.2003.01648.x
Thomashow, M. F. (1998). Role of cold-responsive genes in plant freezing tolerance. Plant Physiology, 118(1), 1–8. https://doi.org/10.1104/pp.118.1.1
Tokatlidis, I. (2014). Addressing the yield by density interaction is a prerequisite to bridge the yield gap of rain-fed wheat. Annals of Applied Biology, 165(1), 27–42. https://doi.org/10.1111/aab.12121
USDA. (2024). Small grains 2024 summary. U.S. Department of Agriculture, Economics, Statistics, and Marketing Information System. https://usda.library.cornell.edu/concern/publications/5t34sj573
Volkman, M. M., Martin, J. M., Hogg, A. C., Wright, L., Hale, C., Carr, P. M., & Giroux, M. J. (2022). Durum wheat Teosinte Branched1 null mutations increase tillering. Crop Science, 62(4), 1522–1530. https://doi.org/10.1002/csc2.20775
Wang, H., Seiler, C., Sreenivasulu, N., Von Wirén, N., & Kuhlmann, M. (2022). INTERMEDIUM-C mediates the shade-induced bud growth arrest in barley. Journal of Experimental Botany, 73(7), 1963–1977. https://doi.org/10.1093/jxb/erab542
Wasson, A. P., Richards, R. A., Chatrath, R., Misra, S. C., Prasad, S. V. S., Rebetzke, G. J., Kirkegaard, J. A., Christopher, J., & Watt, M. (2012). Traits and selection strategies to improve root systems and water uptake in water-limited wheat crops. Journal of Experimental Botany, 63(9), 3485–3498. https://doi.org/10.1093/jxb/ers111
Whan, B., Delane, R., & Gilmour, R. (1988, July 13–19). The potential of reduced tillering wheats in dry environments. Proceedings of the Seventh International Wheat Genetics Symposium, Cambridge, UK.
Whipple, C. J., Kebrom, T. H., Weber, A. L., Yang, F., Hall, D., Meeley, R., Schmidt, R., Doebley, J., Brutnell, T. P., & Jackson, D. P. (2011). grassy tillers1 promotes apical dominance in maize and responds to shade signals in the grasses. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(33), E506–E512. https://doi.org/10.1073/pnas.1102819108
Williams, J. L., Sherman, J. D., Lamb, P., Cook, J., Lachowiec, J. A., & Bourgault, M. (2022). Relationships between roots, the stay-green phenotype, and agronomic performance in barley and wheat grown in semi-arid conditions. The Plant Phenome Journal, 5(1), Article e220050. https://doi.org/10.1002/ppj2.20050
Xu, D., Bian, Y., Luo, X., Jia, C., Hao, Q., Tian, X., Cao, Q., Chen, W., Ma, W., Ni, Z., Fu, X., He, Z., Xia, X., & Cao, S. (2023). Dissecting pleiotropic functions of the wheat Green Revolution gene Rht1 in plant morphogenesis and yield formation. Development, 150(20), Article dev201601. https://doi.org/10.1242/dev.201601
Yunusa, I., & Sedgley, R. (1992). Reduced tillering spring wheats for heavy textured soils in a semi-arid Mediterranean environment. Journal of Agronomy and Crop Science, 168(3), 159–168. https://doi.org/10.1111/j.1439-037X.1992.tb00994.x
Zadoks, J. C., Chang, T. T., & Konzak, C. F. (1974). A decimal code for the growth stages of cereals. Weed Research, 14(6), 415–421. https://doi.org/10.1111/j.1365-3180.1974.tb01084.x
Zhou, Y., Liu, J., Guo, J., Wang, Y., Ji, H., Chu, X., Xiao, K., Qi, X., Hu, L., Li, H., Hu, M., Tang, W., Yan, J., Yan, H., Bai, X., Ge, L., Lyu, M., Chen, J., Xu, Z., … Ma, Y. (2022). GmTDN1 improves wheat yields by inducing dual tolerance to both drought and low-N stress. Plant Biotechnology Journal, 20(8), 1606–1621. https://doi.org/10.1111/pbi.13836
Zhu, Y., Ren, L., Horton, R., Lü, H., Wang, Z., & Yuan, F. (2018). Estimating the contribution of groundwater to the root zone of winter wheat using root density distribution functions. Vadose Zone Journal, 17(1), 1–15. https://doi.org/10.2136/vzj2017.04.0075
Zwirek, M., Waugh, R., & McKim, S. M. (2019). Interaction between row-type genes in barley controls meristem determinacy and reveals novel routes to improved grain. New Phytologist, 221(4), 1950–1965. https://doi.org/10.1111/nph.15548